Реакция фасоли обыкновенной (Phaseolus vulgaris) на применение стимулирующих рост микроорганизмов при снижении доз NPK-удобрений.

Реакция Phaseolus vulgaris (фасоли обыкновенной) на применение стимулирующих рост микроорганизмов в сочетании со снижением NPK-удобрений в тропических почвах: глинистом Оксизоле и песчаном Ультисоле.

В данном исследовании анализировались эффекты инокуляции Rhizobium tropici в сочетании с полезными микроорганизмами на снижение доз NPK-удобрений и их влияние на фасоль. Исследование проводилось на двух типах почв (глинистом Оксизоле и песчаном Ультисоле) по рандомизированной блочной схеме в факторном варианте 4 × 4, с различными комбинациями инокуляции (Rhizobium tropici отдельно или в комбинации с Azospirillum brasilense, Bacillus subtilis и Trichoderma harzianum) и доз удобрений (0%, 33%, 66% и 100% от рекомендуемой дозы).

Результаты показали, что инокуляция R. tropici, особенно в сочетании с Trichoderma harzianum, увеличивала образование клубеньков и улучшала агрономические параметры, такие как содержание хлорофилла в листьях, сухая масса растения, количество стручков и зерен. Совместная инокуляция с Azospirillum brasilense привела к значительному увеличению урожайности зерна, особенно на глинистой почве при 33% дозе NPK.

Инокуляция в сочетании с более низкими дозами NPK была достаточной для получения хорошей урожайности, что свидетельствует о возможности сокращения использования минеральных удобрений. Данное исследование указывает на то, что почвы с нормализованным плодородием в системе нулевой обработки могут способствовать сокращению использования удобрений благодаря циклу органического вещества и улучшению здоровья почвы. Кроме того, использование микроорганизмов является эффективным инструментом для повышения устойчивости агроэкосистем.

Фасоль обыкновенная (Phaseolus vulgaris L.) — растение семейства Бобовые, имеющее огромное социальное и экономическое значение во многих странах. На ее долю приходится 50% зернобобовых культур, потребляемых тысячами людей. Она входит в тройку самых важных бобовых в мире наряду с соей (Glycine max L.) и арахисом (Arachis hypogaea L.) [1, 2].

Фасоль обыкновенная имеет большое социально-экономическое значение благодаря процессам, связанным с ее выращиванием до сбора урожая. Она ответственна за создание рабочих мест и дохода, особенно для малообеспеченных слоев населения. Фасоль является важным источником белка, железа, фосфора, магния и марганца. Кроме того, она содержит мало жиров и натрия, не содержит холестерина, богата витаминами группы B и является продуктом с высоким содержанием клетчатки и сложных углеводов [3].

Это растение, которое может расти в различных почвенно-климатических условиях. Оно имеет широкое разнообразие зерен различных цветов и размеров. Во многих регионах она считается основным доступным источником белка, витаминов и минералов. Это основной продукт питания населения, как, например, в Бразилии, которая является крупным производителем и потребителем этой бобовой культуры в рационе населения [4, 5]. Согласно данным Conab [6], в Бразилии под фасоль занято 2,7 миллиона гектаров, производя 3036,7 миллионов тонн со средней урожайностью 1125 кг/га. Культура требует адекватного управления удобрениями. Это растение считается требовательным к питательным веществам из-за своего короткого цикла и малого объема почвы, осваиваемого корнями, из-за ее поверхностной и слаборазвитой корневой системы [7, 8]. Правильное управление удобрениями с основными макроэлементами при посеве, такими как азот, фосфор и калий, необходимо для начального роста корневой системы и жизнеспособности растения на протяжении всего вегетативного цикла [9, 10].

Эти питательные вещества напрямую связаны с критическими физиологическими процессами, такими как фотосинтез и дыхание, биологическая фиксация азота бобовыми и активация ферментативных сайтов [11]. Низкая доступность этих питательных веществ в почве является одним из факторов, ограничивающих урожайность фасоли [12, 13].

Рекомендации по NPK для посевов фасоли в тропическом земледелии учитывают содержание питательных веществ в анализе почвы и ожидаемую урожайность. Азот рекомендуется вносить частично при посеве, а остальную часть — в качестве подкормки, в дозе от 10 до 40 кг/га при посеве и от 80 до 120 кг/га в подкормку. Фосфор рекомендуется в дозах от 20 до 140 кг/га при посеве, а калий может варьироваться от 30 до 140 кг/га при посеве [14]. Основные источники минеральных удобрений, обеспечивающие эти питательные вещества, являются дорогостоящими; в некоторых случаях они плохо усваиваются растениями, требуют высоких затрат энергии при их производстве и связаны с загрязнением окружающей среды [15, 16, 17, 18]. Бразилия ответственна за approximately 8% мирового потребления удобрений, занимая четвертое место после Китая, Индии и Соединенных Штатов [19, 20].

Как вид бобовых растений, фасоль обыкновенная может ассоциироваться с диазотрофными микроорганизмами, присутствующими в почве, называемыми ризобиями [21]. В результате этого взаимодействия между ризобиями и бобовыми растениями происходит обмен молекулярными сигналами и экспрессия генов, что приводит к инфицированию и образованию типичных структур на корнях, называемых клубеньками, которые ответственны за биологическую фиксацию азота [22].

Использование стимулирующих рост микроорганизмов может применяться как технология для пользы растений; это альтернатива для увеличения урожайности и эффективности удобрений и, как следствие, снижения затрат на производство, а также вклад в устойчивое управление в сельском хозяйстве [23, 24, 25].

Совместная инокуляция (ко-инокуляция) — это комбинация двух или более видов полезных микроорганизмов, которые производят синергетические эффекты, стимулируя друг друга через биохимические механизмы [23]. Эта сельскохозяйственная практика основана на использовании их различных механизмов действия, помимо биологической фиксации азота (БФА), таких как солюбилизация фосфатов, биоконтроль и регуляторы роста, которые могут положительно влиять на развитие культуры [26].

Учитывая наблюдаемые преимущества, согласно Hungria et al. (2013) [23], инокуляция семян фасоли Rhizobium tropici увеличивала урожайность зерна на 98 кг/га (8,3%), а при ассоциации с Azospirillum brasilense урожайность увеличивалась на 285 кг/га (19,6%). Другие авторы, такие как Mortinho et al. (2022) [27], также сообщали о повышении урожайности зерна при совместной инокуляции R. tropici + A. brasilense, позволяя снизить дозу удобрения NPK при посеве на 50%. Кроме того, Silva et al. (2023) [13] сообщили, что инокуляция Trichoderma harzianum при 50% снижении дозы удобрения оказывала положительное влияние на фенологию и биомассу P. vulgaris через преобразование корневых экссудатов в вещества, стимулирующие рост растений.

Учитывая, что фасоль является экономически важной культурой, эти виды заслуживают изучения из-за недостатка исследований, способствуя пониманию динамики взаимодействий между микроорганизмами и окружающей средой. Поскольку их использование может не только увеличить урожайность, но и сократить использование NPK-удобрений, снизив thus затраты на производство [21, 23]. Этот факт чрезвычайно важен для повышения рентабельности и привлекательности культуры, так как способность микроорганизмов помогать в биологической фиксации азота (БФА) может сократить использование азотных удобрений до нулевых доз, как это происходит с бразильской соей [18, 21]. Бактерии, такие как R. tropici, A. brasilense и B. subtilis, уже широко изучены, и их механизмы действия хорошо описаны в литературе. Гриб T. harzianum использовался в биологическом контроле, и некоторые исследования упоминают его преимущества как стимулятора роста и средства для снижения стресса при водном дефиците [13]. Из-за своей сложности и недостатка информации в литературе он заслуживает того, чтобы быть в центре исследований.

Учитывая наблюдаемые преимущества для R. tropici отдельно или в ассоциации с другими полезными микроорганизмами через инокуляцию и ко-инокуляцию, а также недостаток информации о ее влиянии на посевы фасоли, гипотезой данного исследования является то, что ко-инокуляция с полезными микроорганизмами позволяет сократить или частично заменить NPK-удобрения при выращивании фасоли на песчаных и глинистых почвах. Другая гипотеза заключается в том, что текстура почвы или гранулометрический состав влияют на биологическую фиксацию азота и полезные действия многофункциональных микроорганизмов, которые отражаются на вегетативных и продуктивных показателях фасоли.

Учитывая вышеизложенное, целью данного исследования была оценка эффектов инокуляции Rhizobium tropici как отдельно, так и при ко-инокуляции с полезными микроорганизмами, в сочетании со снижением дозы основного удобрения NPK, на продуктивные компоненты и урожайность зерна фасоли обыкновенной на песчаных и глинистых почвах в системе длительного нулевой обработки почвы. В конечном итоге, можно будет проверить влияние почв и их текстуры, а также то, могут ли методы управления помочь в реакции на управление.

2.1. Характеристика и местонахождение экспериментальной площади

Исследование включало два эксперимента, проведенных в полевых условиях в осенне-зимний период в двух разных местах на почвах, принадлежащих к двум различным классификациям и с контрастной текстурой (глинистой и песчаной). Первое место находится на Учебно-исследовательской и опытной ферме Инженерной школы Илья-Солтейра, Университет штата Сан-Паулу, в муниципалитете Селвирия, Мату-Гросу-ду-Сул (51°22′ з.д. и 20°22′ ю.ш.), на высоте 335 м (Рисунок 1A). Согласно классификации Кёппена, климат местности — влажный тропический с сезоном дождей летом и сухим сезоном зимой, тип Aw, со средней годовой нормой осадков и средней годовой температурой 1332 мм и 23 °C соответственно. Почва в этой местности классифицируется как дистрофная красная латосоль с глинистой текстурой [28], что соответствует глинистому оксизолю по таксономии почв [29]. Экспериментальная площадь находится в консолидированной системе нулевой обработки почвы в течение 17 лет и имеет историю севооборота сои, кукурузы, фасоли и пшеницы, причем предшественником (летом) было просо. Второе место находится в экспериментальной зоне образовательного учреждения, Факультета сельскохозяйственных наук и технологий, Университета штата Сан-Паулу, который расположен в муниципалитете Драсена, Сан-Паулу (51°52′ з.д. и 21°29′ ю.ш.), на высоте 420 м (Рисунок 1B). Среднегодовая температура составляет 24 °C, а среднегодовое количество осадков — 1261 мм. Согласно классификации Кёппена, климат региона относится к влажному тропическому (Aw), классифицируемому как сухая зима и жаркое, дождливое лето. Почва в этой местности считается дистрофным красно-желтым аргизолем с песчаной текстурой [28], что соответствует песчаному ультисолю по таксономии почв [30]. Площадь имеет историю возделывания фасоли и кукурузы, причем кукуруза выращивалась в предыдущем сезоне (летом). Климатические данные по осадкам и максимальной и минимальной температуре воздуха для двух мест, которые наблюдались в течение экспериментального периода, представлены на Рисунке 2A,B.

Рисунок 1. Изображение учебно-исследовательской фермы UNESP/Илья-Солтейра, Селвирия, штат Мату-Гросу-ду-Сул, Бразилия, где был проведен первый полевой эксперимент (A), и изображение экспериментальной площади Факультета сельскохозяйственных наук и технологий (FCAT) в Драсене, штат Сан-Паулу, Бразилия, где был проведен второй полевой эксперимент (B). Карта создана с использованием программного обеспечения QGIS (версия 3.40.1) и Google Earth.

Рисунок 2. Осадки, максимальная и минимальная температура воздуха, полученные в ходе эксперимента (A) с мая по август 2023 года в Селвирии, Мату-Гросу-ду-Сул, и (B) с июня по сентябрь 2023 года в Драсене, Сан-Паулу, Бразилия.

Фасоль обычно производится в регионах Бразилии, таких как штаты Сан-Паулу, Парана, Минас-Жерайс, Мату-Гросу, Гояс, Баия, Сеара и Пернамбуку, причем на северо-восточный регион приходится 75% национального производства. Культура фасоли предпочитает хорошо дренированные почвы, богатые органическим веществом (OM) [1, 3]. В стране производство происходит в различных местах с разной текстурой почвы, что влияет на методы управления и возделывания. В северо-восточном регионе преобладают песчаные и супесчаные почвы, которые являются мелкими, что делает реакцию культуры на песчаные почвы crucial для улучшения производства в этих областях [1, 6]. Из-за сложности управления и реакции, особенно на песчаных почвах, исследование сосредоточено на реакции культуры в разных местах и с разной текстурой почвы, учитывая историю национального производства.

Перед закладкой экспериментов химические и физические attributes почвы были охарактеризованы в обоих местах путем сбора объединенной пробы из 20 простых проб нарушенной почвы по всей экспериментальной площади, согласно методологии, предложенной Raij et al. (2001) [30], в слоях 0,00–0,20 и 0,20–0,40 м. Эти анализы позволили определить плодородие почвы, а также реакцию на управление почвой в системе нулевой обработки в течение длительных периодов, таким образом понимая динамику, к которой будут подвержены эти микроорганизмы, и реакцию, которую можно будет наблюдать в конце, из-за влияния плодородия. В местности Селвирия, MS (глинистая почва), были представлены следующие результаты для слоев 0,00–0,20 м и 0,20–0,40 м: 24 и 13 мг/дм³ P (смола); 20 и 18 г/дм³ O.M.; pH 5,4 и 5,3 (CaCl₂); K⁺, Ca²⁺, Mg²⁺, H + Al, SB и CTC = 2,6 и 1,3; 43 и 20; 13 и 12; 25 и 25; 61,6 и 33,3 и 86,6 и 58,3 ммольc/дм³; S-SO₄, B, Cu, Fe, Mn и Zn = 7 и 12; 0,07 и 0,08; 5,6 и 5,5; 21 и 19; 24,6 и 24,7; 1,2 и 0,7 мг/дм³, соответственно; и 71 и 57% насыщения основаниями, соответственно. В Драсене, SP (песчаная почва), результаты, представленные в слоях 0,00–0,20 м и 0,20–0,40 м, были следующими: 13 и 6 мг/дм³ P (смола); 11 и 10 г/дм³ O.M.; pH 5,9 и 5,5 (CaCl₂); K⁺, Ca²⁺, Mg²⁺, H + Al, SB и CTC = 1,4 и 1,2; 14 и 10; 7 и 5; 11 и 12; 22,4 и 16,2 и 33,4 и 28,2 ммольc/дм³; S-SO₄, B, Cu, Fe, Mn и Zn = 4 и 4; 0,26 и 0,21; 0,4 и 0,5; 12 и 12; 9,3 и 9,8; 0,7 и 0,5 мг/дм³, соответственно; и 67 и 57% насыщения основаниями, соответственно.

Гранулометрические анализы были выполнены пипеточным методом согласно методологии, описанной [31], чьи значения были следующими: 471, 439 и 90 г/кг глины, песка и ила в глинистой почве и 105, 822 и 73 г/кг глины, песка и ила в песчаной почве, соответственно.

2.2. Обработки и экспериментальный дизайн

Использованный экспериментальный дизайн представлял собой рандомизированные блоки, расположенные по факторной схеме 4 × 4 с четырьмя повторениями. Обработки состояли из четырех типов ко-инокуляции (1- контроль, инокуляция только Rhizobium tropici (контроль), 2- R. tropici + Azospirillum brasilense, 3- R. tropici + Bacillus subtilis и 4- R. tropici + Trichoderma harzianum), связанных с применением 0%, 33%, 66% и 100% от рекомендуемого количества основного удобрения N-P₂O₅-K₂O для фасоли при посеве, соответственно (Рисунок 3). Минеральное удобрение вносилось в борозду посева фасоли на основе анализа исходного плодородия почвы и потребностей культуры, следуя рекомендациям [14]; учитывая соответствующие ранее установленные обработки, использовалась физическая смесь коммерческого N-P₂O₅-K₂O (NPK) (Aduborg, Aduborg Fertilizantes, Итапетининга, Сан-Паулу, Бразилия) формула 08-28-6. Удобрение NPK применялось в дозах (ноль) в качестве контрольной обработки, затем 33%, 66% и 100%, где доза 100% была выбрана на основе результатов анализа почвы, и ожидаемая урожайность зерна составляла от 4000 до 5000 кг/га для каждого изучаемого места. При посевном удобрении для местности Селвирия, MS, рекомендуемые дозы 100%, 66% и 33% NPK (N-P₂O₅-K₂O) на глинистой почве составили 235, 155 и 78 кг/га, соответственно. В местности Драсена, SP, рекомендуемые дозы 100%, 66% и 33% NPK на песчаной почве составили 357, 235 и 118 кг/га, соответственно.

Рисунок 3. Экспериментальная схема ко-инокулированных полезных микробов в полосах с различными нормами NPK. R: инокуляция Rhizobium tropici; R + Azo: ко-инокуляция R. tropici и A. brasilense; R + Bac: ко-инокуляция R. tropici и B. subtilis; R + Tricho: ко-инокуляция R. tropici и T. harzianum.

Экспериментальные делянки состояли из шести рядов длиной пять метров, причем четыре центральных ряда считались полезной площадью, исключая 0,5 м на обоих концах каждого ряда. Расстояние между рядами составляло 0,45 м, с распределением семян для получения 10 растений на метр ряда.

Перед посевом сорняки были высушены с помощью гербицидов глифосата (1800 г/га д.в.) (Bayer, Вупперталь, Северный Рейн-Вестфалия, Германия) и 2,4-Д (670 г/га д.в.) за 15 дней до посева (DAS), с последующей подготовкой площади с помощью механического измельчителя растительных остатков (Triton).

2.3. Установка и проведение эксперимента

Эксперимент проводился с сортом фасоли обыкновенной IAC 1850 (Агрономический институт Кампинаса, штат Сан-Паулу, Бразилия), с неопределенным типом роста II и зернами типа кариока, которые рекомендованы и адаптированы для обоих регионов. Семена были предварительно обработаны инсектицидами и фунгицидами (Standak Top, Basf, Людвигсхафен, Рейн, Германия), такими как пираклостробин (2,5 г/га д.в.), тиофанат-метил (22,5 г/га д.в.) и фипронил (25 г/га д.в.), на основе рекомендаций производителя для культуры. После высушивания семян, обработанных инсектицидом и фунгицидом, семена фасоли были инокулированы Rhizobium tropici (SEMIA 4077) (Nitro 1000, Каскавел, штат Парана, Бразилия) в виде торфяного инокулянта в дозе 200 г на 100 кг семян с гарантированной концентрацией 2 × 10⁹ КОЕ/г. К семенам добавляли 10% раствор сахара для адгезии бактерий к семенам. Ко-инокуляции семян, инокулированных полезными микроорганизмами, проводились в соответствии с рекомендациями производителя для используемой formulation. Для ко-инокуляции с Azospirillum brasilense (штаммы Ab-V5 и Ab-V6) (Azotrop, Biotrop, Виньедо, штат Сан-Паулу, Бразилия) использовали дозу 100 мл жидкого инокулянта на 100 кг семян (гарантия 2 × 10⁸ КОЕ/мл); инокуляция Bacillus subtilis (штамм CCTB04) (Panta Premium, Geoclean, Араракуара, штат Сан-Паулу, Бразилия) происходила в дозе 100 мл на 100 кг семян (гарантия 1 × 10⁸ КОЕ/мл). Инокуляция Trichoderma harzianum (штамм T-22) (Tritter, NOOA Brasil, Индаятуба, штат Сан-Паулу, Бразилия) проводилась в дозе 100 г инокулянта (смачивающийся порошок) на 100 кг семян (гарантия 1 × 10⁸ КОЕ/мл). Инокуляции и ко-инокуляции семян проводились в тени за два часа до посева фасоли. Первый эксперимент был посеян 6 мая 2023 года в Селвирии/MS с помощью системы прямого посева. Второй эксперимент в Драсене, SP, был посеян 5 июня 2023 года, путем прямого посева, без подготовки почвы перед установкой. Оба эксперимента высевались механически, с использованием трактора и шестирядной пневматической сеялки-удобрителя, с настройкой 15 семян на метр борозды. Все приготовления следовали одному и тому же стандарту на обоих типах почвы, и управление aimed поддерживать одинаковые агротехнические практики, чтобы избежать влияния на конечный результат в обоих местах.

Азотная подкормка вносилась между рядами фасоли в дозе 45 кг/га азота в форме мочевины во всех обработках через 30 дней после появления всходов (DAE) в Селвирии, MS. В эксперименте в районе Драсены, SP, из-за песчаной текстуры почвы, применялось раздельное внесение азотной подкормки: 50% дозы, когда растения достигали стадии V3, и 50% на стадии V4–5, как рекомендовано [14].

Площадь, расположенная в Селвирии, MS, орошалась центральной дождевальной установкой, со средней нормой 14 мм каждые три дня или по мере необходимости. Вторая экспериментальная площадь, расположенная в Драсене, SP, орошалась conventional sprinkler с эффективностью 80%, где использовался sprinkler Agropolo, модель NY25 с насадками 2,8 × 2,5 мм, состоящая из двух линий с восемью sprinklers в каждой, с расстоянием 12 м между sprinklers, для получения хорошей равномерности применения с чистой нормой 4,9 мм/ч при рабочем давлении 2,0 кгс/см². Орошение проводилось со средней нормой 14 мм каждые четыре дня или по мере необходимости.

В полное цветение, когда растения достигали 50% раскрытых цветков, корни пяти растений с каждой делянки были собраны с помощью мотыги. Корни отделяли от всего растения, клубеньки удаляли, промывали для подсчета и subsequently сушили в сушильном шкафу с принудительной вентиляцией при 65 °C в течение 72 ч, с последующим взвешиванием. Относительное содержание хлорофилла в листьях также измерялось косвенно с помощью портативного измерителя хлорофилла ClorofiLOG®, модель CFL 1030 (Falker Automação Agrícola®), который использовал третий полностью расширенный тройчатый лист с верхушки, у пяти растений на полезной площади каждой делянки.

Во время полного цветения пять растений собирали в заранее определенном месте на полезной площади делянок, помещали в бумажные пакеты, должным образом маркировали и подвергали сушке в сушильном шкафу с принудительной вентиляцией при средней температуре 65 °C в течение 72 ч. Впоследствии образцы взвешивали, и значения пересчитывали в г/растение.

При сборе урожая с полезной площади делянок собирали пять растений для оценки количества стручков на растение, которое определялось как отношение общего количества стручков/количество растений; количество зерен на растение, которое определялось как отношение общего количества зерен/количество растений; и масса ста зерен, которая получалась путем случайного сбора и взвешивания образца ста зерен с делянки.

Растения с полезной площади делянок собирали и оставляли сушиться на полном солнце. После высушивания их подвергали механическому обмолоту, зерно взвешивали, и данные преобразовывали в кг/га при влажности 13%.

2.4. Статистический анализ данных

Данные были подвергнуты дисперсионному анализу (F-тест) после проверки на нормальность и гомоскедастичность. Средние значения сравнивались с помощью теста Тьюки при 5% значимости для инокуляции R. tropici и ко-инокуляции полезных микроорганизмов.

Когда обнаруживалось значимое взаимодействие между источниками вариации, проводилось разложение, и средние значения сравнивались с помощью теста Тьюки, принимая 5% значимость [32]. Использовалась программа R версии 4.3.2 [33] с пакетом ExpDes.pt.

Дозы удобрения NPK, использованные во время посева, анализировались с помощью полиномиальной регрессии, ajustados к значимым линейным и квадратичным уравнениям через F-тест, и наносились на графики с помощью SigmaPlot® [34].

3.1. Анализ для однонаправленной статистики в глинистых и песчаных почвах

Появление всходов фасоли на обоих местах возделывания происходило равномерно на шестой день после посева (DAS). Полное цветение фасоли наступило через 40 и 42 дня после появления всходов (DAE) соответственно на глинистой и песчаной почвах. Уборка фасоли проводилась на 96 DAE в Красной Латосоли и на 94 DAE в Красно-Желтом Аргисоле.

Наблюдались значимые взаимодействия уровня NPK × ко-инокуляция (CI) для сухой массы растений, количества клубеньков на растение, количества стручков на растение и урожайности зерна фасоли (Таблица 1 и Таблица 2) на обоих местах возделывания (Селвирия-MS и Драсена-SP). Кроме того, наблюдались значимые взаимодействия между относительным содержанием хлорофилла в листьях и количеством зерен на растение в Селвирии-MS.

Таблица 1. Средние значения относительного содержания хлорофилла в листьях (ICF), сухой массы растения (MSP), количества клубеньков на растение (NP), сухой массы клубеньков (NDM), количества зерен на растение (NGP), количества стручков на растение (NPP), массы ста зерен (M100G) и урожайности зерна (GP) фасоли, ко-инокулированной полезными микроорганизмами, в сочетании со сниженным посевным удобрением NPK, в глинистом оксизоле, Селвирия, Мату-Гросу-ду-Сул, Бразилия, урожай 2023 года.

Таблица 2. Средние значения относительного содержания хлорофилла в листьях (ICF), сухой массы растения (MSP), количества клубеньков на растение (NP), сухой массы клубеньков (NDM), количества зерен на растение (NGP), количества стручков на растение (NPP), массы ста зерен (M100G) и урожайности зерна (GP) фасоли, ко-инокулированной полезными микроорганизмами, в сочетании со сниженным посевным удобрением NPK, в песчаном ультисоле, Драсена, Сан-Паулу, Бразилия, урожай 2023 года.

Анализ эффектов ко-инокуляции микроорганизмов на сухую массу растений фасоли в глинистой почве (глинистый оксизоль) показал, что наибольшее увеличение сухой массы произошло при дозах 0% и 33% NPK, но только при инокуляции R. tropici. Эти две дозы NPK показали самые высокие средние значения: в отсутствие NPK-удобрения (ноль) — 14,3 г/растение и при 33% от рекомендуемой дозы — 13,4 г/растение (Таблица 3). Кроме того, наблюдалась возрастающая квадратичная зависимость доз NPK для ко-инокуляции R. tropici + T. harzianum с максимальным выходом сухой массы растений при оптимальной дозе 94,58% от рекомендуемой дозы NPK, причем увеличение сухой массы возрастало при увеличении количества NPK в глинистой почве (Рисунок 4A). В песчаной почве (песчаный ультисоль) обработки не оказали значительного влияния на сухую массу растений, как наблюдалось при разложении средних (Таблица 3). Наблюдалась квадратичная зависимость для инокуляции только R. tropici и R. tropici + T. harzianum, с максимальным выходом сухой массы, связанным с оптимальными дозами 55,15% и 72,57% NPK, соответственно (Рисунок 4A,B). Примечательно, что выход сухой массы растений фасоли был больше при увеличении дозы NPK для обоих типов ко-инокуляции, результат, аналогичный тому, который также наблюдался в глинистой почве (Рисунок 5A,B).

Рисунок 4. Эффекты доз NPK при инокуляциях и ко-инокуляциях с полезными микроорганизмами в глинистом оксизоле (Селвирия, Мату-Гросу-ду-Сул) на (A) ко-инокуляцию R. tropici + T. harzianum в отношении сухой массы растения, (B) инокуляцию R. tropici в отношении относительного содержания хлорофилла в листьях, (C) инокуляцию R. tropici в отношении количества клубеньков на растение, (D) ко-инокуляцию R. tropici + T. harzianum в отношении количества зерен на растение фасоли. Доза NPK: процент от рекомендуемой дозы удобрения.

Рисунок 5. Эффекты доз NPK при инокуляциях и ко-инокуляциях с полезными микроорганизмами в песчаном ультисоле (Драсена, Сан-Паулу) на (A) инокуляцию R. tropici в отношении сухой массы растения, (B) ко-инокуляцию R. tropici + T.harzianum в отношении сухой массы растения, (C) ко-инокуляцию R. tropici + A.brasilense в отношении количества стручков на растение, (D) ко-инокуляцию R. tropici + T.harzianum в отношении количества стручков на растение фасоли. Доза NPK: процент от рекомендуемой дозы удобрения.

Таблица 3. Разложение значимого взаимодействия дисперсионного анализа для сухой массы растения и относительного содержания хлорофилла в листьях фасоли, ко-инокулированной полезными микроорганизмами, в сочетании со сниженным посевным удобрением NPK, в глинистом оксизоле (Селвирия, Мату-Гросу-ду-Сул) и песчаном ультисоле (Драсена, Сан-Паулу).

3.2. Оценка результатов экспериментов, проведенных в глинистых и песчаных почвах

Что касается относительного содержания хлорофилла в листьях, оцененного во время полного цветения растений, в глинистой почве наблюдался значительный эффект для ко-инокуляции микроорганизмов, для доз NPK и для взаимодействия ко-инокуляции микроорганизмов с дозами NPK (Таблица 1). Можно наблюдать, что только инокуляция R. tropici при нулевой дозе привела к относительно высокому содержанию хлорофилла в листьях, со значением 58,9, результат, аналогичный найденному при 100% дозе NPK в ко-инокуляции R. tropici + B. subtilis, со значением 41,3 (Таблица 3). Анализируя производительность микроорганизмов через квадратичные зависимости, инокуляция R. tropici имела тенденцию к снижению, с наибольшей концентрацией хлорофилла в листьях при оптимальной дозе 0,82% и уменьшением по мере увеличения дозы NPK (Рисунок 4B).

Ко-инокуляция R. tropici + T. Harzianum показала положительное увеличение клубенькообразования в глинистой почве (глинистый оксизоль), где наибольшее количество клубеньков наблюдалось при 100% дозе NPK, со средним значением 28,5 клубеньков на растение (Таблица 4). Для этой ко-инокуляции данные были adjusted к квадратичной модели, в которой наблюдалось увеличение клубенькообразования у растений фасоли по мере увеличения дозы NPK, с наибольшим количеством клубеньков, связанным с 100% дозой NPK в глинистой почве (глинистый оксизоль) (Рисунок 4C).

Таблица 4. Разложение значимого взаимодействия дисперсионного анализа для количества клубеньков на растение фасоли, ко-инокулированной полезными микроорганизмами, в сочетании со сниженным посевным удобрением NPK, в глинистом оксизоле, Селвирия, Мату-Гросу-ду-Сул, и песчаном ультисоле, Драсена, Сан-Паулу, урожай 2023 года.

Что касается клубенькообразования растений фасоли в песчаной почве, наблюдался значительный эффект дозы NPK и взаимодействия ко-инокуляции микроорганизмов с дозой NPK (Таблица 2). Аналогично результатам, сообщенным для глинистой почвы, ко-инокуляция R. tropici + T. harzianum увеличила количество клубеньков при дозе 33% NPK, со средним значением 17,5 клубеньков на растение (Таблица 4).

Анализ эффектов средней дозы NPK внутри ко-инокуляции микроорганизмов на количество зерен фасоли на растение при выращивании в глинистой почве (глинистый оксизоль) показал, что наибольший результат был при дозе 33% NPK, связанной с инокуляцией R. tropici, со средним значением 153,2 зерен на растение (Таблица 5).

Таблица 5. Разложение значимого взаимодействия дисперсионного анализа для количества стручков на растение и количества зерен на растение фасоли, ко-инокулированной полезными микроорганизмами, в сочетании со сниженным посевным удобрением NPK, в глинистом оксизоле, Селвирия, Мату-Гросу-ду-Сул и песчаном ультисоле, Драсена, Сан-Паулу, Бразилия, урожай 2023 года.

Увеличивая дозу NPK внутри ко-инокуляции микроорганизмов (CI), наблюдалось, что ко-инокуляция R. tropici в глинистой почве при дозе 66% NPK увеличила количество стручков на растение, со средним значением 16,3 стручков на растение (Таблица 5). При дозе 100% NPK ко-инокуляция с R. tropici + T. harzianum показала наивысшее среднее значение — 16,9 стручков на растение (Таблица 5). В песчаной почве (песчаный ультисоль) инокуляция R. tropici и ко-инокуляция R. tropici + A. brasilense в отсутствие NPK (ноль) увеличили количество стручков на растение, со средними значениями 12,2 и 12,4 стручков на растение (Таблица 5). Аналогично результатам, найденным в глинистой почве, инокуляция R. tropici в песчаной почве привела к наибольшему среднему количеству стручков на растение; однако это произошло при дозе 33% NPK (Таблица 5).

В песчаной почве (песчаный ультисоль) наблюдалась квадратичная зависимость для ко-инокуляции R. tropici + A. brasilense и R. tropici + T. harzianum; эти ко-инокуляции увеличивались, с наибольшим количеством стручков на растение, наблюдаемым при дозе 100% NPK (Рисунок 5C,D).

В отсутствие посевного удобрения (ноль) NPK только инокуляция R. tropici была достаточной, чтобы показать превосходную производительность по сравнению с другими ко-инокуляциями, со средней урожайностью зерна 3218 кг/га (Рисунок 6A). Когда доза NPK составляла 66%, положительные эффекты на урожайность зерна 3178 кг/га наблюдались только при инокуляции R. tropici (Рисунок 6A). При 33% дозе NPK наилучшая производительность ко-инокуляции R. tropici + A. brasilense наблюдалась по отношению ко всем другим tested дозам, со средней урожайностью 3722 кг/га (Рисунок 6B). Когда доза NPK составляла 100%, ко-инокуляция R. tropici + B. subtilis привела к большему увеличению урожайности, со значением 3448 кг/га (Рисунок 6D).

Рисунок 6. Разложение средних доз NPK, использованных 0% (A), 33% (B), 66% (C) и 100% (D) (от бразильской рекомендации NPK-удобрений для фасоли) внутри инокуляции и ко-инокуляции полезных микроорганизмов на урожайность зерна фасоли в глинистом оксизоле (Селвирия, MS). Средние значения, обозначенные одной и той же буквой, не различаются статистически между собой согласно критерию Тьюки при 5% значимости. Примечание: R: Инокуляция Rhizobium tropici; R + Azo: ко-инокуляция R. tropici и A. brasilense; R. + Bac: ко-инокуляция R. tropici и B. subtilis; R + Trich: ко-инокуляция R. tropici и T. harzianum. Доза NPK: процент от рекомендуемой дозы удобрения.

В песчаной почве наблюдался значительный эффект взаимодействия между ко-инокуляцией микроорганизмов и дозой NPK на урожайность зерна. Разложение средних показало значительную разницу только для доз 33% и 100% NPK (Рисунок 7B,D). При 33% только инокуляция R. tropici привела к наибольшей средней урожайности — 2932 кг/га, за которой следовала ко-инокуляция R. tropici + A. brasilense с 2619 кг/га и R. tropici + T. harzianum с 2765 кг/га. Доза 100% NPK с ко-инокуляцией R. tropici + B. subtilis имела самую высокую среднюю урожайность зерна из всех tested доз и ко-инокуляций, со средним значением 3245 кг/га (Рисунок 7D).

Рисунок 7. Разложение средних значений использованных доз NPK 0% (A), 33% (B), 66% (C) и 100% (D) (от бразильской рекомендации NPK-удобрений для фасоли) внутри инокуляции и ко-инокуляции полезных микроорганизмов на урожайность зерна фасоли в песчаной почве (Драсена, SP). Средние значения, обозначенные одной и той же буквой, не различаются статистически согласно критерию Тьюки при 5% значимости. Примечание: R: Инокуляция Rhizobium tropici; R + Azo: ко-инокуляция R. tropici и A. brasilense; R + Bac: ко-инокуляция R. tropici и B. subtilis; R + Tricho: ко-инокуляция R. tropici и T. harzianum. Доза NPK: процент от рекомендуемой дозы удобрения.

Наблюдалась квадратичная зависимость для инокуляции R. tropici; максимальная урожайность зерна фасоли достигалась при оптимальной дозе 40,29% NPK для инокуляции R. tropici, и урожайность зерна снижалась по мере увеличения дозы NPK (Рисунок 8A). Инокуляция R. tropici была adjusted к убывающей квадратичной модели, и было отмечено, что была большая урожайность зерна при оптимальной дозе, чем при дозе 0,25% NPK в глинистой почве (глинистый оксизоль) (Рисунок 8B).

Рисунок 8. Эффекты доз NPK при инокуляциях и ко-инокуляциях с полезными микроорганизмами в песчаном ультисоле (Драсена, Сан-Паулу) на (A) инокуляцию R. tropici на урожайность зерна, (B) инокуляцию R. tropici на урожайность зерна и (C) ко-инокуляцию R. tropici + B. subtilis на урожайность зерна в глинистом оксизоле. Дозы NPK: процент от рекомендуемой дозы удобрения.

Высокая урожайность зерна, наблюдавшаяся в этом исследовании при использовании R. tropici + A. brasilense, обусловлена механизмом действия бактерий, так как они помогают в биологической фиксации азота (БФА), и A. brasilense действует как стимулятор роста, улучшая освоение корней в почве. В целом, что было отмечено в исследовании, так это то, что реакция на удобрение и использование микроорганизмов в обеих почвах следует схожему стандарту, на который может влиять текстура, но здесь также сказалась продолжительность управления, поэтому стандартная реакция наблюдалась при более низких дозах. Это можно объяснить временем, в течение которого почвы управлялись в системе нулевой обработки, что поддерживало хорошее содержание органического вещества (OM) и плодородие в обоих местах. Благодаря conservation practices система улучшилась, влияя на стандартную реакцию на удобрения и помогая поддерживать микробную флору. Для этого исследования доказано, что, помимо использования микроорганизмов для помощи в снижении доз NPK для возделывания фасоли, essential, чтобы как глинистые, так и песчаные почвы поддерживали активными столпы системы нулевой обработки для построения системы. Только тогда мы сможем обеспечить эффективное и, что наиболее важно, устойчивое земледелие.

Увеличение сухой массы растений фасоли, наблюдавшееся в глинистой почве при инокуляции R. tropici при более низких дозах NPK (0% и 33%), certainly связано со стимуляцией биологической фиксации азота, вызванной R. tropici. N является основным питательным веществом, ответственным за увеличение площади листьев, и, как следствие, увеличивает скорость фотосинтеза растения, что отражается на увеличении сухого вещества растения [35]. Биологическая фиксация азота (БФА) сильно зависит от кислотности почвы, температуры, плодородия и влажности. Глинистые почвы tend быть более склонными к БФА, чем песчаные почвы, из-за их способности удерживать заряды и более высоких концентраций органического вещества (OM), что может помочь регулировать температуру, а также доступность питательных веществ, особенно в тропических почвах [15, 23].

При относительно высоких дозах NPK (66% и 100%) не было обнаружено стимуляции биологической фиксации азота в сухой массе растений. Этот вывод может быть связан с избытком N и вызванным им нарушением питательного баланса, вызванным R. tropici. Однако в песчаной почве те же эффекты не могли быть observed, возможно, из-за разницы в емкости катионного обмена (CEC) и органическом веществе почвы, которые благоприятствуют взаимодействию микробиоты глинистой почвы. В дополнение к эффектам потерь из-за выщелачивания и volatilization в песчаной почве, аналогичные результаты были сообщены Liliana et al. (2017) [36] на площади с более высоким содержанием органического вещества, где наблюдались большие увеличения сухой массы надземных частей растений фасоли, инокулированных R. tropici, в сочетании с дозой 40 кг/га N в подкормку.

По сравнению с контрольной обработкой, ко-инокуляция R. tropici + T. harzianum оказала положительное влияние на биомассу фасоли, увеличив количество клубеньков на (36,15%) в глинистой почве и (47,43%) в песчаной почве, а также увеличив количество стручков на растение в глинистой почве при дозе 100% NPK. Она также положительно повлияла на урожайность зерна при дозе 33% NPK в песчаной почве. Результаты Liliana et al. (2017) [36] продемонстрировали, что при инокуляции T. harzianum в P. vulgaris с применением только 50% дозы азотных удобрений был получен положительный эффект на фенологию биомассы растений и компоненты урожайности, который авторы, вероятно, attributed преобразованию экссудатов семян и корней в вещества, стимулирующие рост, грибком Trichoderma sp. В отсутствие NPK (ноль) только инокуляция R. tropici в глинистой почве увеличила относительное содержание хлорофилла в листьях.

Доза NPK 33% увеличила количество зерен на растение, тогда как доза 66% NPK увеличила количество стручков на растение. Доза 33% в песчаной почве также увеличила количество стручков на растение. Эти эффекты можно объяснить increased эффективностью NPK-удобрения при ко-инокуляции с R. tropici, как highlighted Yadegari et al. (2014) [37], которые сообщили, что количество стручков на растение и количество зерен в стручке увеличились у фасоли, инокулированной R. tropici, как и у инокулированной другими штаммами полезных бактерий. Урожайность зерна увеличилась, когда R. tropici инокулировали без NPK-удобрения и только с 33% от рекомендуемой дозы для глинистой почвы. Кроме того, в возделываемой песчаной почве инокуляция R. tropici, связанная с дозой 33%, увеличила урожайность зерна. Таким образом, очевидно, что прибавки урожая могут быть получены в посевах фасоли за счет инокуляции и supply питательных веществ при посеве, даже если в reduced форме. Большее supply N растениям в ответ на ко-инокуляцию может увеличить синтез хлорофилла [38], фотосинтетическую активность и вегетативный рост растений фасоли и, следовательно, увеличить конечную урожайность [39].

По сравнению со всеми другими tested дозами NPK, ко-инокуляция R. tropici и A. brasilense с применением 33% от рекомендуемой дозы NPK привела к наибольшему увеличению урожайности зерна при возделывании в глинистой почве (18,22%) по сравнению с контрольной обработкой и лучшей производительности в песчаной почве. Имеются свидетельства, согласно Chibeba et al. (2015) [40], что одной из причин увеличения урожайности при этой ко-инокуляции является раннее клубенькообразование, поскольку Azospirillum spp. колонизирует корни до Rhizobium spp. и производит флавоноиды, которые привлекают этот ризобактерий. Только инокуляция R. tropici в глинистой почве в отсутствие NPK-удобрения была sufficient для достижения высокой урожайности зерна по отношению к ко-инокуляции R. tropici + B. subtilis, где наблюдается разница в 405,80 кг/га. Кроме того, в другой обработке наблюдалась заметная разница в урожайности при использовании 66% NPK в обработке посевного удобрения только с инокуляцией R. tropici, которая показала разницу в 534,70 кг/га больше, чем ко-инокуляция R. tropici + B. subtilis. Когда использовалось 33% от рекомендуемой дозы NPK и проводилась ко-инокуляция R. tropici + A. brasilense, урожайность зерна была на 678,0 кг/га больше в глинистой почве. В contrast, в песчаной почве эта же ко-инокуляция привела к разнице в 312,4 кг/га от инокуляции только R. tropici, что corroborates результаты Hungria et al. (2013) [23], которые сообщили, что инокуляция только R. tropici увеличила урожайность зерна фасоли на 98 кг/га (8,3%), а при ко-инокуляции R. tropici и A. brasilense урожайность увеличилась на 285 кг/га (19,6%).

Песчаные почвы представляют высокую сложность управления, так как их состав состоит из песка (кварца), который не имеет зарядов и известен как бедный питательными веществами. Следовательно, эти почвы могут быстро истощаться из-за их низкой емкости катионного обмена (CEC), высокого содержания песка и низкого содержания органического вещества (OM). В отличие от песчаных почв, глинистые почвы имеют более высокую CEC, что облегчает удержание зарядов, уменьшает выщелачивание и, при хорошем управлении, делает их более легкими в обработке в сельском хозяйстве и более склонными к хорошей урожайности [41, 42]. Учитывая постоянную need и общую зависимость от минеральных питательных веществ, это исследование показало, что комбинирование микроорганизмов, таких как R. tropici, или ко-инокуляция R. tropici + A. brasilense с 33% от рекомендуемой дозы NPK, как для песчаных, так и для глинистых почв, может достичь хорошей урожайности для озимой фасоли. Поскольку минеральные питательные вещества конечны, сокращение внешнего использования и зависимости через устойчивые методы, такие как использование бактерий, может быть альтернативой для поддержки глобального спроса на продовольствие и улучшения микробиологии этих почв.

Плодородная почва способна поддерживать свою систему сбалансированной, и управление в системе нулевой обработки почвы может быть практической альтернативой для помощи в плодородии почвы. Особенно в песчаных почвах потребность в OM essential для помощи в построении профиля почвы. Таким образом, в дополнение к комбинированию микробиологических методов, которые помогают в управлении, как observed в этом исследовании, для балансировки системы и поддержания высоких уровней плодородия, crucial поддерживать столпы системы нулевой обработки. Это может помочь улучшить микробиологическое здоровье почвы, что может уменьшить будущую need в этих микроорганизмах [21, 23, 43]. Однако дальнейшие исследования динамики этих микроорганизмов в почве и их устойчивости к стрессам в тропических почвах должны быть предметом будущих исследований. В устойчивых терминах, сочетание столпов системы нулевой обработки, которые улучшают attributes плодородия почвы, с использованием микроорганизмов proved быть great союзником в сокращении использования минеральных удобрений, а также вкладом в сельскохозяйственную систему путем улучшения здоровья почвы и помощи в построении плодородного почвенного профиля.

Исследования в поле confirm, что ко-инокуляция R. tropici + A. brasilense через борозду или комбинированное применение может привести к значительному увеличению урожайности, достигающему до 540 кг/га для возделывания фасоли, similar к observed здесь [44]. Кроме того, использование R. tropici рассматривается как beneficial для посевов фасоли, так как, due to его генетическим характеристикам, он имеет lower способность к БФА [45]. Другие исследования также found, что использование R. tropici в combination с инсектицидами не влияет на урожайность зерна и помогает в производстве клубеньков, улучшая БФА, что оправдывает использование микроорганизмов в культуре [46].

Положительные результаты, найденные здесь для T. harzianum, все еще требуют дальнейшего исследования. Поскольку этот вид может использоваться в обработке семян для увеличения скорости прорастания, роста и длины корней, сухого веса проростков и толерантности к физиологическому, солевому, осмотическому и водному стрессу, все еще необходимо больше исследований относительно его роли в метаболизме. Однако недавние исследования confirm роль гриба в синтезе индол-3-уксусной кислоты (IAA) и солюбилизации питательных веществ, таких как фосфат [47, 48].

Учитывая полученные результаты по урожайности зерна фасоли, очевидна большая синергия между инокуляцией и ко-инокуляцией в глинистой почве. Этот факт может быть attributed текстуре почвы, содержанию органического вещества, пористости и уже консолидированной системе прямого посева, в которой область, где проводился эксперимент, была глинистой почвой. Эта область имеет хорошее почвенное покрытие и относительно высокое содержание органического вещества, что благоприятствует удержанию влаги и большему плодородию почвы. Что касается перспектив, инокуляция и ко-инокуляция полезных микроорганизмов proved быть экономически viable и устойчивой альтернативой, связанной с reduced использованием NPK during посева, приводящей к положительным увеличениям в продуктивных компонентах и, в конечном итоге, урожайности зерна. Однако все еще необходимы исследования основных эффектов синтетической machinery растений и стимулов для биологической фиксации азота в посевах фасоли.

Ко-инокуляция R. tropici + A. brasilense была связана со снижением на 66% рекомендуемой дозы NPK при посеве, а ко-инокуляция R. tropici + B. subtilis была связана со 100% дозой NPK-удобрения, что увеличило урожайность зерна фасоли на глинистых и песчаных почвах. Включение полезных микроорганизмов в сочетании с использованием 33% минерального удобрения (NPK) от общей рекомендуемой дозы имеет большую эффективность на глинистых и песчаных почвах. Следовательно, мы рекомендуем использование инокуляции R. tropici и ко-инокуляции R. tropici + A. brasilense со сниженной дозой 33% NPK для возделывания фасоли в зимний период для увеличения урожайности зерна.

Рекомендация бактерий может помочь сократить использование минеральных удобрений, снизив затраты и, как следствие, способствуя устойчивости сельского хозяйства. Однако необходимы дальнейшие исследования, чтобы лучше выяснить динамику этих бактерий в бобовых и их поведение в тропических почвах, управляемых или нет в системе нулевой обработки. Что evident из исследования, так это то, что поддержание управления почвой в conservationist системах и combination его с микроорганизмами является key моментом для развития эффективного земледелия, которое может снизить затраты, увеличивая при этом урожайность. Предварительные результаты являются promising, поскольку они демонстрируют, что использование бактерий, specifically ко-инокуляция R. tropici + A. brasilense, может помочь сократить использование минеральных удобрений, сокращая затраты и уменьшая внешнюю зависимость стран-производителей. Кроме того, в устойчивых терминах это сокращение может способствовать развитию регенеративного земледелия и здоровья почвы.

1.    Amani Machiani, M.; Rezaei-Chiyaneh, E.; Javanmard, A.; Maggi, F.; Morshedloo, M.R. Evaluation of common bean (Phaseolus vulgaris L.) seed yield and quali-quantitative production of the essential oils from fennel (Foeniculum vulgare Mill.) and dragonhead (Dracocephalum moldavica L.) in intercropping system under humic acid application. J. Clean. Prod. 2019, 235, 112–122. [Google Scholar] [CrossRef]

2.    Araujo, J.; Urbano, B.; González-Andrés, F. Comparative environmental life cycle and agronomic performance assessments of nitrogen fixing rhizobia and mineral nitrogen fertiliser applications for pulses in the Caribbean region. J. Clean. Prod. 2020, 267, 122065. [Google Scholar] [CrossRef]

3.    Tosto, S.G.; Wander, A.E.; Pereira, L.C.; Mangabeira, J.D.C.; Coelho, G.C. Diagnóstico Socioeconômico da Cultura do Feijão no Brasil; Embrapa Monitoramento por Satélite. Documentos 2012, 94; 2012; 24p. Available online: https://www.infoteca.cnptia.embrapa.br/infoteca/bitstream/doc/959522/1/DC94.pdf (accessed on 17 September 2024).

4.    da Eira Aguiar, A.T.; Gonçalves, C.; Paterniani, M.E.A.G.Z.; Tucci, M.L.S.A.; de Castro, C.E.F. Boletim 200. Instruções Agrícolas Para Princ. Cult. Econômicas 2014, 7, 170–173. [Google Scholar]

5.    De Ron, A.; Papa, R.; Bitocchi, E.; Gónzález, M.A.; Debouck, G.D.; Tijolo, A.M.; Fourie, D.; Marsolais, F.; Castor, J.; Geffroy, V.; et al. Common Bean. In Grain Legumes, Handbook of Plant Breeding; De Ron, A., Ed.; Springer: New York, NY, USA, 2015; Volume 10. [Google Scholar] [CrossRef]

6.    Conab. Companhia Nacional de Abastecimento Acompanhamento de Safra Brasileiro–Grãos: Quinto Levantamento, Janeiro 2023–Safra 2022/2023. 2023. Available online: https://www.conab.gov.br/info-agro/safras/serie-historica-das-safras/itemlist/category/905-feijao (accessed on 15 August 2024).

7.    Crusciol, C.A.C.; Soratto, R.P.; Silva, L.M.D.; Lemos, L.B. Fontes e doses de nitrogênio para o feijoeiro em sucessão a gramíneas no sistema plantio direto. Rev. Bras. Ciênc. Solo 2007, 31, 1545–1552. [Google Scholar] [CrossRef]

8.    Oliveira, M.G.d.C.; Oliveira, L.F.C.d.; Wendland, A.; Guimarães, C.M.; Quintela, E.D.; Barbosa, F.R.; Carvalho, M.C.S.; Lobo Junior, M.; Silveira, P.M. Conhecendo a Fenologia do Feijoeiro e Seus Aspectos Fitotécnicos; EMBRAPA: Brasília, Brazil, 2018. [Google Scholar]

9.    Grant, C.A.; Flaten, D.N.; Tomasiewicz, D.J.; Sheppard, S.C. The importance of early season phosphorus nutrition. Can. J. Plant Sci. 2001, 81, 211–224. [Google Scholar] [CrossRef]

10. Souto, J.S.; de Oliveira, F.T.; Gomes MM, S.; do Nascimento, J.P.; Souto, P.C. Efeito da aplicação de fósforo no desenvolvimento de plantas de feijão guandu: Cajanus cajan L. Mill sp. Rev. Verde Agroecol. Desenvolv. Sustentável 2009, 4, 135–140. [Google Scholar]

11. Taiz, L.; Zeiger, E.; Møller, I.M.; Murphy, A. Absorção e transporte. Fisiologia e desenvolvimento vegetal. Bras. Artmed Ed. 2017, 6, 59–63. [Google Scholar]

12. Maia, S.C.M.; Soratto, R.P.; Liebe, S.M.; Almeida, A.Q.D. Criteria for topdressing nitrogen application to common bean using chlorophyll meter. Pesq. Agropec. Bras. 2017, 52, 512–520. [Google Scholar] [CrossRef]

13. Silva, E.M.D.; Santos, M.M.; Lopes, M.B.S.; Fidelis, R.R.; Rocha, W.S.; Rocha, W.S.; Chagas Júnior, A.F. Eficiência de rizóbios sob doses de fósforo na cultura do feijão-caupi. RBAS 2019, 9. [Google Scholar] [CrossRef]

14. Wutke, B.E.; Chiorato, F.A.; Esteves, F.A.J.; Carbonell, M.A.S.; Ambrosano, J.E.; Lemos, B.L.; Soratto, P.R.; Arf, O.; Cantarella, H. Boletim 100: Recomendações de Adubação e Calagem Para o Estado de São Paulo; Instituto Agronômico de Campinas (IAC) Campinas: Campinas, Brazil, 2022; pp. 86–94. [Google Scholar]

15. Hungria, M.; Campo, R.J.; Mendes, I.C. A Importância do Processo de Fixação Biológica do Nitrogênio para a Cultura da Soja: Componente Essencial Para a Competitividade do Produto Brasileiro; Documentos, 283; Embrapa-Soja: Londrina, Brazil, 2007; 80p. [Google Scholar]

16. Reetz, H.F. Fertilizers and Their Efficient Use; International Fertilizer industry Association, IFA: Paris, France, 2016. [Google Scholar]

17. Stewart, B.A.; Lal, R. The Nitrogen Dilemma: Food or the Environment. J. Soil Water Conserv. 2017, 72, 124A–128A. [Google Scholar] [CrossRef]

18. Hungria, M.; Nogueira, M.A. Tecnologias de Inoculação da Cultura da Soja: Mitos, Verdades e Desafios; Boletim; Fundação MT: Rondonópolis, Brazil, 2019; Volume 19, pp. 50–62. [Google Scholar]

19. Silva, C.A.R.d. Produção Integrada do Feijão Comum; Ministério da Agricultura, Pecuária e Abastecimento: Brasília, Brazil, 2022. [Google Scholar]

20. Ministério da Agricultura e Pecuária The National Plan of Fertilizer. 2022. Available online: https://www.gov.br/agricultura/pt-br/assuntos/insumos-agropecuarios/insumos-agricolas/fertilizantes/plano-nacional-de-fertilizantes/o-plano-nacional-de-fertilizantes (accessed on 11 September 2024).

21. Hungria, M.; Campo, R.J.; Mendes, I.C. Fixação Biológica do Nitrogênio na Cultura da Soja; Circular Técnica: Londrina, Brazil, 2001; pp. 11–17. [Google Scholar]

22. Meyer, M.C. Bioinsumos na Cultura da Soja; Embrapa: Brasília, Brazil, 2022; pp. 142–158. [Google Scholar]

23. Hungria, M.; Mendes, I.C.; Mercante, F.M. A Fixação Biológica do Nitrogênio como Tecnologia de Baixa Emissão de Carbono para as culturas do Feijoeiro e da Soja; Documentos, 337; Embrapa-Soja: Londrina, Brazil, 2013; 24p. [Google Scholar]

24. Pankievicz, V.C.S.; Amaral, F.P.D.; Santos, K.F.D.N.; Agtuca, B.; Xu, Y.; Schueller, M.J.; Arisi, A.C.M.; Steffens, M.B.R.; de Souza, E.M.; Pedrosa, F.O.; et al. Robust biological nitrogen fixation in a model grass–bacterial association. Plant J. 2015, 81, 907–919. [Google Scholar] [CrossRef]

25. Galindo, F.S.; Teixeira Filho, M.C.M.; Buzetti, S.; Ludkiewicz, M.G.Z.; Rosa, P.A.L.; Tritapepe, C.A. Technical and economic viability of co-inoculation with Azospirillum brasilense in soybean cultivars in the Cerrado. Rev. Bras. Eng. Agríc. Ambient. 2018, 22, 51–56. [Google Scholar] [CrossRef]

26. Santos, M.S.; Nogueira, M.A.; Hungria, M. Microbial inoculants: Reviewing the past, discussing the present and previewing an outstanding future for the use of beneficial bacteria in agriculture. AMB Expr. 2019, 9, 205. [Google Scholar] [CrossRef] [PubMed]

27. Mortinho, E.S.; Jalal, A.; da Silva Oliveira, C.E.; Fernandes, G.C.; Pereira, N.C.M.; Rosa, P.A.L.; do Nascimento, V.; de Sá, M.E.; Teixeira Filho, M.C.M. Co-Inoculations with Plant Growth-Promoting Bacteria in the Common Bean to Increase Efficiency of NPK Fertilization. Agronomy 2022, 12, 1325. [Google Scholar] [CrossRef]

28. Santos, H.G.; Jacomine, P.K.T.; Anjos, L.H.C.; Oliveira, V.A.; Lumbreras, J.F.; Coelho, M.R.; Almeida, J.A.; Araujo Filho, J.C.; Oliveira, J.B.; Cunha, T.J.F. Sistema Brasileiro de Classificação de Solos; Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária–EMBRAPA: Rio de Janeiro, Brazil, 2018. [Google Scholar]

29. Soil Survey Staff. Keys to Soil Taxonomy; Natural Resources Conservation Service and Agriculture Department: Washington, DC, USA, 2014. [Google Scholar]

30. van Raij, B.; Andrade, J.C.; Cantarella, H.; Quaggio, J.A. Análise Química para Avaliação da Fertilidade de Solos Tropicais; Instituto Agronômico de Campinas: Campinas, Brazil, 2001; 285p. [Google Scholar]

31. Day, P.R. Particle fractionation and particle-size analysis. In Methods of Soil Analysis; Black, C.A., Ed.; American Society of Agronomy: Madison, WI, USA, 1965; Volume 1, pp. 545–566. [Google Scholar] [CrossRef]

32. Pimentel Gomes, F.; Garcia, C.H. Estatística Aplicada a Experimentos Agronômicos e Florestais: Exposição com Exemplos e Orientações Para uso de Aplicativos; FEALQ: Piracicaba, Brazil, 2002; 309p. [Google Scholar]

33. R Development Core Team. R: A Language and Environment for Statistical Computing; R Foundation for Statistical Computing: Vienna, Austria, 2019. [Google Scholar]

34. Systat Software Incorporation. Scientific Graphing, Software: Versão 15.0; Systat Software Incorporation: San Jose, CA, USA, 2023. [Google Scholar]

35. Marschner, P. Rhizosphere biology. In Marschner’s Mineral Nutrition of Higher Plants, 3rd ed.; Marschner, P., Ed.; Springer: New York, NY, USA, 2012; pp. 369–388. [Google Scholar]

36. Liliana, M.-B.; Ángel, R.-L.M.; Manuel, M.-A.N.; Ramiro, R.-N.; Manuel, S.-Y.J. Respuesta de Phaseolus vulgaris a la inoculación de diferentes dosis de Trichoderma harzianum con el fertilizante nitrogenado reducido al 50% Response of Phaseolus vulgaris to inoculation to different dose of Trichoderma harzianum with nitrogen fertilizer reduced at 50%. J. Selva Andin. Res. Soc. 2017, 8, 135–144. [Google Scholar]

37. Yadegari, M. Inoculation of bean (Phaseolus vulgaris) seeds with Rizobium phaseoli and plant growth promoting rhizobacteria. Adv. Environ. Biol. 2014, 8, 419–424. [Google Scholar]

38. Baset Mia, M.A.; Shamsuddin, Z.H.; Wahab, Z.; Marziah, M. Effect of plant growth promoting rhizobacterial (PGPR) inoculation on growth and nitrogen incorporation of tissue-cultured musa plantlets under nitrogen-free hydroponics condition. Aust. J. Crop Sci. 2010, 4, 85–90. [Google Scholar]

39. Soratto, R.P.; Carvalho, M.A.C.D.; Arf, O. Nitrogênio em cobertura no feijoeiro cultivado em plantio direto. Rev. Bras. Ciênc. Solo 2006, 30, 259–266. [Google Scholar] [CrossRef]

40. Chibeba, A.M.; Guimarães, M.F.; Brito, O.R.; Nogueira, M.A.; Araujo, R.S.; Hungria, M. Co-inoculation of soybean with Bradyrhizobium and Azospirillum promotes early nodulation. Am. J. Plant Sci. 2015, 6, 1641–1649. [Google Scholar] [CrossRef]

41. Finch, H.J.S.; Samuel, A.M.; Lane, G.P.F. Soils and soil management. In Lockhart & Wiseman’s Crop Husbandry Including Grassland, 9th ed.; Woodhead Publishing: Sawston, UK, 2014; pp. 37–62. [Google Scholar] [CrossRef]

42. Steinbeck, J. Architecture and physical properties of soil. In Elements of Nature and Soil Properties; Brady, N.C., Weil, R.R., Eds.; Bookman: Porto Alegre, Brazil, 2013; pp. 106–145. [Google Scholar]

43. Viana Lima, A.Y.; Pereira, A. Mapping soil health research in the Brazilian Semiarid region: A bibliometric approach. Exp. Agric. 2024, 60, e29. [Google Scholar] [CrossRef]

44. Tocheto, G.H.G.; Boiago, N.P. Formas de aplicação de Rhizobium tropici e Azospirillum brasiliense coinoculados na cultura do feijão. Rev. Cultiv. Saber 2020, 13, 122–133. [Google Scholar]

45. Yadegari, M.; Rahmani, H.A.; Noormohamm, G.; Ayneband, A. Evaluation of bean (Phaseolus vulgaris) seeds inoculation with Rhizobium phaseoli and plant growth promoting rhizobacteria on yield and yield components. Pak. J. Biol. Sci. 2008, 11, 1935–1939. [Google Scholar] [CrossRef] [PubMed]

46. Costa, D.B.; Andreotti, M.; Souza, I.M.D.; Souza, P.T.D.; Mateus, M.P.D.B.; Silva, I.P.D.F.E. Inoculation and co-inoculation of the winter bean and chemical treatment of the seeds. Rev. Ciência Agronômica 2025, 56, 01–10. [Google Scholar] [CrossRef]

47. Oliveira, A.G.d.; Chagas Junior, A.F.; Santos, G.R.d.; Miller, L.O.; Chagas, L.F.B. Potencial de solubilização de fosfato e produção de AIA por Trichoderma spp. Rev. Verde Agroecol. Desenvolv. Sustentável 2012, 7, 149–155. [Google Scholar] [CrossRef]

48. Kapri, A.; Tewari, L. Phosphate solubilization potential and phosphatase activity of rhizospheric Trichoderma spp. Braz. J. Microbiol. 2010, 41, 787–795. [Google Scholar] [CrossRef]

de Souza LFR, de Souza Júnior NC, Fernandes GC, Ito WCN, Barbosa MC, Freitas LB, da Silva Souza K, Alexandre LdS, Silva MB, da Silva EC, et al. Response of Phaseolus vulgaris to the Use of Growth-Promoting Microorganisms Associated with the Reduction of NPK Fertilization in Tropical Soils: Clayey Oxisol and Sandy Ultisol. Agriculture. 2025; 15(1):63. https://doi.org/10.3390/agriculture15010063

Перевод статьи «Response of Phaseolus vulgaris to the Use of Growth-Promoting Microorganisms Associated with the Reduction of NPK Fertilization in Tropical Soils: Clayey Oxisol and Sandy Ultisol» авторов de Souza LFR, de Souza Júnior NC, Fernandes GC, Ito WCN, Barbosa MC, Freitas LB, da Silva Souza K, Alexandre LdS, Silva MB, da Silva EC, et al., оригинал доступен по ссылке. Лицензия: CC BY. Изменения: переведено на русский язык