Спасти маракуйю от трипсов: климат, биозащита и выход на европейский рынок

Желтая маракуйя (Passifloraedulisf. flavicarpa) является ключевой тропической культурой в Колумбии, однако ее экспортный потенциал ограничен из-за поражений трипсами Neohydatothripssignifer. Целью данного исследования была разработка и внедрение комплексной стратегии борьбы с трипсами, отвечающей фитосанитарным требованиям европейского рынка. Эта стратегия объединила климатические модели, экологические индикаторы, оценку эффективности инсектицидов и экономический анализ для обеспечения устойчивости и соблюдения нормативных требований при экспортно-ориентированном производстве.

Методы: Полевой мониторинг проводился с 2022 по 2024 год в коммерческом саду, расположенном в Суасе, Уила, на юге Колумбии. Популяции трипсов распределялись по точкам отбора проб с применением стандартизированного метода стряхивания с вегетативных верхушек. Регистрировались такие климатические переменные, как температура, относительная влажность, осадки и солнечная радиация; они были проанализированы с помощью регрессионных моделей для прогнозирования динамики вредителя. Мониторинг проводился дважды в неделю на девяти экспериментальных участках с использованием 54 случайно распределенных точек отбора проб. Эффективность инсектицидов по отдельности и в смесях оценивалась с помощью модифицированной модели Эбботта, а экологическое воздействие количественно определялось на основе коэффициента экологического воздействия (EIQ). Был проведен экономический анализ для оценки затрат на борьбу с трипсами в рамках фитосанитарной стратегии. 

Результаты: Пик численности трипсов приходился на период цветения (>20 особей на верхушечный побег) и снижался при увеличении количества осадков. Была выявлена значительная корреляция численности с минимальной температурой (r = 0,63) и относительной влажностью (r = –0,57; p < 0,05). Наилучшей климатической прогностической моделью оказалась отрицательная биномиальная модель, где основными драйверами выступали температура и осадки. Смеси инсектицидов не повышали эффективность обработок; в ряде случаев наблюдались антагонистические взаимодействия. Коэффициент экологического воздействия (EIQ), связанный с химическими обработками за период исследования, составил 19,7, а анализ остаточных количеств подтвердил соответствие максимальным уровням остатков Европейского союза (EU MRLs). 

Обсуждение: Затраты на борьбу с трипсами составили 38% от общих фитосанитарных расходов, при этом наибольшие траты пришлись на фазы цветения (42%) и плодоношения (35%). Полученные результаты показывают, что сочетание прогностических климатических моделей, целенаправленных смесей инсектицидов и методов устойчивого ведения хозяйства повышает эффективность борьбы с трипсами, экономическую целесообразность и соблюдение экспортных требований.

В Колумбии желтая маракуйя Passiflora edulis f. flavicarpa (Degener, 1932) является одним из наиболее важных видов маракуйи благодаря своему экономическому потенциалу (Ocampo и др., 2013). Несмотря на рост объемов производства культуры в последние годы, экспорт в страны Европейского союза был ограничен из-за усиления зараженности насекомым-вредителем Neohydatothrips signifer, также называемым «трипс». N. signifer поражает вегетативные верхушки растения, запаивая их и подавляя их развитие (Monje и др., 2012).

Несколько исследований показали, что популяции N. signifer находятся под прямым влиянием климатических переменных, в частности температуры (Atakan, 2024; Santos Amaya и др., 2012; Shafique и др., 2025). Таким образом, климат следует рассматривать как ключевой фактор в борьбе с этими насекомыми-вредителями. Исследование Cao и др. (2018) продемонстрировало оптимальное развитие и размножение для Thrips hawaiiensis при 27°C. При этой температуре насекомое достигло наивысшего уровня выживаемости (75%), плодовитости (95,80 яиц) и врожденной скорости увеличения численности (0,200). С другой стороны, высокая относительная влажность, связанная с осадками, может отрицательно влиять на численность популяции (Waiganjo и др., 2008). В отношении прогностических моделей несколько исследований оценили различные регрессионные модели, включая линейные модели, модели машинного обучения и обобщенные линейные модели, для прогнозирования популяций трипсов в зависимости от переменных окружающей среды (Kucharczyk и др., 2019; Devi и Mahadevappa, 2021; Dos Santos и др., 2022; Porta и др., 2025; Shafique и др., 2025).

Использование пестицидов для борьбы с вредителями и повышения продуктивности сельского хозяйства было важнейшим для сельского хозяйства в последние годы (Mao и др., 2022). Однако чрезмерное применение может привести к развитию устойчивости к этим продуктам у целевых организмов (Boedeker и др., 2020; Warpechowski и др., 2024; Gao и др., 2012). Кроме того, неконтролируемые применения также могут привести к несоблюдению правил Европейского парламента о максимальных уровнях остатков (MRL) пестицидов, разрешенных в продуктах питания (растительного и животного происхождения), введенных для защиты здоровья потребителей и обязательных для выхода на европейский рынок (EUR-Lex, 2023), и могут вызывать негативные последствия для окружающей среды (FAO, 2008; Mwungu и др., 2020; Muhammetoglu и Uslu, 2007).

Пестициды, и в частности продукты для борьбы с членистоногими вредителями на сельскохозяйственных культурах, часто используются фермерами в виде смесей с целью оказания лучшего воздействия на целевой организм для повышения эффективности, избирательности и механизмов устойчивости (Bisset, 2002; Tabashnik, 1989). Однако эти смеси могут приводить к антагонистическим эффектам, снижая общую эффективность борьбы (Lindquist, 2002). Для повышения вероятности выявления решений фитосанитарных проблем можно использовать различные методологии для диагностики основных ограничений, с которыми сталкиваются фермеры, и для понимания того, как эти проблемы в настоящее время решаются, в качестве первого шага к совместной работе. Одним из них является участвующая сельская оценка (PRA), которая была успешно применена в некоторых странах, таких как Индия (Banerjee и др., 2020). Аналогичным образом, восприятие фермерами и знание ими фитосанитарных проблем, которые возникают на их культурах, важны для выработки решений (Rezaei и др., 2020; Karar и др., 2021; Islam и др., 2020; Nabirye и др., 2003; Nkunika, 2002), как и совместная работа между исследователями и фермерами для их достижения (Zoundji и др., 2024).

В этом исследовании была направлена на проверку схемы фитосанитарного управления трипсами (N. signifer) на экспортной плантации желтой маракуйи, которая соответствует стандартам европейского рынка. Исследование базировалось на интерактивном процессе между исследователями и производителями желтой маракуйи из ассоциации ASOPROFRUG Suaza в муниципалитете Суаса (Уила, Колумбия). Результатом стало предложение по управлению, которое включило непрерывный мониторинг изучаемых фитосанитарных проблем, использование продуктов различного происхождения (биологических, ботанических, минеральных, химических) и агрономических практик. Использование климатических моделей и экологических индикаторов, а также анализ эффективности инсектицидов и экономической производительности.

2.1 Расположение исследовательского проекта

Мониторинговая кампания проводилась в коммерческом саду желтой маракуйи, расположенном в Суасе, на юге Колумбии (1°52′33,291″ с.ш., 75°49′0,467″ з.д.), на высоте 962 м над уровнем моря, общей площадью 2 га. Эксперимент проводился в течение трех последовательных лет, с 2022 по 2024 год. Согласно карте пригодности земель, разработанной UPRA (Unidad de Planificación Rural Agropecuaria – UPRA, 2020), участок классифицируется как высокопригодный для возделывания маракуйи (Рисунок 1). Это место имеет среднегодовую температуру 22,3°C и среднегодовое количество осадков 731 мм.

Рисунок 1 Карта расположения места мониторинга. (a) Географическое расположение Колумбии, (b) Географическое расположение департамента Уила, (c) Карта пригодности для выращивания желтой маракуйи (Passiflora edulis f.) с выделением зон высокой, умеренной, низкой пригодности, непригодных и зон правового исключения. Карта адаптирована из исследования UPRA (Unidad de Planificación Rural Agropecuaria – UPRA, 2020) по зонированию пригодности, проведенного в масштабе 1:100 000. Экспериментальный участок обозначен зеленой звездочкой.

2.2 Практики комплексной борьбы с вредителями

2.2.1 Участвующие совещания

До начала полевого исследования были проведены несколько обследований среди фермеров, выращивающих маракуйю, из ассоциации ASOPROFRUG SUAZA для документирования характеристик культуры, агрономических практик, а также возникновения и борьбы с вредителями и болезнями. Основываясь на этой информации, был проведен семинар по борьбе с вредителями и болезнями (IPM), в котором приняли участие как экспортирующие, так и неэкспортирующие производители. Во время этого семинара были определены и ранжированы производственные ограничения, причем N. signifer был признан наиболее критическим фактором, ограничивающим показатели культуры. Следовательно, была предложена стратегия борьбы.

2.2.2 Стратегия комплексной борьбы с вредителями

Основываясь на информации, полученной из обзора литературы, опросов фермеров и участвующих фитосанитарных семинаров, был предложен комплексный фитосанитарный план управления, возглавляемый исследовательской группой проекта и одобренный производителями, входящими в ассоциацию. Стратегия учитывала нескольких вредителей с особый акцент на трипсах, поскольку неадекватное управление увеличивает риск превышения максимальных уровней остатков (MRL), что ограничивает доступ маракуйи на европейский рынок. Предложенный подход к управлению был структурирован вокруг систематического мониторинга и внедрения надлежащих практик управления культурой, включая применение продуктов различного происхождения (химического, ботанического, биологического и минерального). Применения определялись в соответствии с типом продуктов, дозами, сроком ожидания до сбора урожая, фенологией культуры, порогами вредоносности и расчетными датами сбора урожая. Вся исследуемая площадь получала обработки средствами борьбы с трипсами. В течение выращивания культуры были внедрены дополнительные практики для поддержки борьбы с N. signifer, включая размещение синих и желтых пластиковых ловушек, покрытых сельскохозяйственным клеем, на кольях. Борьба с сорняками проводилась периодически. Инсектициды также спорадически вносились на сорняки и почву.

Все обработки проводились единообразно в пределах экспериментального участка, и даты внесения каждого пестицида регистрировались. Внесенные дозы соответствовали рекомендациям производителя. Решения относительно применения фитосанитарных продуктов основывались на трех соображениях: (1) текущая фенологическая стадия культуры, (2) срок ожидания до сбора урожая (на стадии плодоношения применялись только продукты без срока ожидания) и (3) распространенность трипсов, при этом обработки проводились, когда более 50% оцененных растений показывали наличие насекомого.

2.3 Сбор полевых данных

2.3.1 Отбор проб плодов

Для оценки эффективности предложенной фитосанитарной стратегии борьбы с трипсами в соответствии с требованиями экспорта на европейский рынок были выполнены две случайные выборки плодов, по одной за сбор урожая. Отбор проб следовал Инструкциям по отбору проб сельскохозяйственной продукции для анализа остатков пестицидов (Agrocalidad, 2018). Три образца плодов по 1 кг были случайным образом отобраны в предварительно промаркированные пластиковые пакеты, помещены в портативный холодильник из вспененного полистирола (EPS) и транспортированы в лабораторию в условиях холодовой цепи.

2.3.2 Анализ максимальных уровней остатков

Образцы из первого сбора урожая (июнь 2023 г.) были проанализированы на наличие 567 действующих веществ в лаборатории A&T Food Control, аккредитованной TURKAK (Турецкое агентство по аккредитации), следуя методам AOAC 985.07 и 2007.01. В то время как образцы из второго сбора урожая (ноябрь 2023 г.) были проанализированы на наличие 225 молекул в лаборатории остатков пестицидов исследовательского центра AGROSAVIA C.I. La Libertad, аккредитованной ONAC (Национальный аккредитационный орган Колумбии в соответствии с колумбийскими нормами NTC 6412:2021-02-17). Предел обнаружения (LOD) составлял 0,003 мг/кг, а предел количественного определения (LOQ) — 0,01 мг/кг. Обе лаборатории сертифицированы в соответствии с международным стандартом ISO/IEC 17025 (компетентность испытательных и калибровочных лабораторий) и признаны для обнаружения остатков пестицидов. Подготовка образцов следовала методу QuEChERS, а анализы проводились с использованием высокоэффективной жидкостной хроматографии с тандемной масс-спектрометрией (ВЭЖХ-МС/МС) и газовой хроматографией с масс-спектрометрией (ГХ-МС/МС).

2.3.3 Климатические переменные

Для обеспечения точного климатического мониторинга на участке была установлена сельскохозяйственная метеостанция WS-ZL6B. Информация регистрировалась с помощью регистратора данных ZL6 METER GROUP в период с октября 2022 года по январь 2024 года. Станция была оснащена дождемером ECRN-100, датчиком солнечной радиации QSO-S PAR, датчиком ATMOS 14 для температуры воздуха и относительной влажности. Климатические данные регистрировались ежедневно.

2.3.4 Мониторинг популяций N. signifer

Мониторинг трипсов проводился как наблюдательное исследование без манипулирования экспериментальными факторами, с использованием пространственно-стратифицированного случайного дизайна мониторинга в естественных полевых условиях на коммерческой плантации маракуйи площадью 1,8 гектара. Дизайн мониторинга состоял из девяти пробных единиц (участков), систематически распределенных по плантации для обеспечения репрезентативного охвата площади. Каждая пробная единица содержала шесть растений маракуйи, всего 54 случайно выбранных точки отбора проб по всему полю (Рисунок 2). Во время каждого мониторинга регистрировалась фенологическая стадия культуры. Мониторинг проводился с октября 2022 года по январь 2024 года, оценивая по одному вегетативному терминалу на растение. Каждый терминал трижды встряхивали над белой поверхностью, и подсчитывали всех особей трипсов, независимо от стадии развития. Наблюдения проводились два раза в неделю утром, когда трипсы более активны и проявляют большую подвижность (Zhang и др., 2023). Циклы культуры, включенные в исследование: вегетативный 1, цветение 1, цветение 2, плодоношение 1, плодоношение 2 и вегетативный 2 (Рисунок 3).

Рисунок 2 Пространственное расположение пробных единиц (n=9) с шестью случайными точками отбора проб в каждой, распределенных по экспериментальной площади.

Рисунок 3

Фенологические стадии выращивания желтой маракуйи (Passiflora edulis f. flavicarpa).

2.4 Статистический анализ

2.4.1 Корреляция между трипсами и климатом

Данные об обильности N. signifer были проанализированы с использованием описательной статистики с вычислением мер центральной тенденции и дисперсии. Были построены гистограммы частот, ящичковые диаграммы и многомерные временные ряды для оценки распределения популяции и сравнения изменчивости в различных фенологических стадиях культуры. Перед корреляционным анализом была проверена нормальность данных с использованием критерия Шапиро-Уилка для всех климатических переменных (температура, осадки и относительная влажность) и численности популяции трипсов в различных семи фенологических стадиях (две вегетативные, две цветения и две плодоношения). Большинство переменных (89,3%, 25/28) показали ненормальное распределение (критерий Шапиро-Уилка, p< 0,05) (Дополнительная таблица 1). Следовательно, коэффициент ранговой корреляции Спирмена (rs) был использован для всех анализов, так как этот непараметрический метод не требует предположений о нормальности и обеспечивает согласованную методологию в различных фенологических стадиях (Schober и др., 2018).

2.4.2 Климатическое моделирование популяций N. signifer

Были построены диаграммы рассеяния для оценки взаимосвязей между популяциями N. signifer и климатическими переменными на каждой фенологической стадии культуры маракуйи. Набор данных был разделен на 70% для обучения и 30% для валидации. Шесть обобщенных линейных моделей были использованы для прогнозирования популяций N. signifer с использованием фенологических и климатических переменных: две модели Пуассона (только с пересечением и с двусторонними взаимодействиями), две отрицательные биномиальные модели (только с пересечением и с двусторонними взаимодействиями) и две регрессии Конвея-Максвелла Пуассона (COM-Poisson) (только с пересечением и с двусторонними взаимодействиями). Отрицательные биномиальные и COM-Poisson модели были оценены, потому что данные подсчета показали сверхдисперсию (отношение дисперсии к среднему > 2), что противоречит предположению о равной дисперсии, присущему регрессии Пуассона (Forthmann и Doebler, 2021). Последовательный процесс выбора модели на основе критерия Акаике (AIC) с последующим использованием как прямого, так и обратного методов исключения.

Среднеквадратичная ошибка (RMSE) и средняя абсолютная ошибка (MAE) были использованы для измерения точности прогноза. Коэффициенты корреляции Пирсона между наблюдаемыми и прогнозируемыми значениями, а также AIC и байесовский информационный критерий (BIC) были использованы для сравнения моделей. Для оценки допущений модели были реализованы диагностические тесты с использованием пакета DHARMa. Во-первых, был проведен критерий Колмогорова-Смирнова для проверки равномерности масштабированных остатков, оценивая, следовали ли они ожидаемому распределению при правильно специфицированной модели. Во-вторых, был применен непараметрический тест дисперсии, основанный на сравнении стандартного отклонения наблюдаемых и смоделированных остатков. В-третьих, был выполнен бутстреп-тест выбросов для идентификации аномальных экстремальных значений путем сравнения наблюдаемой частоты выбросов с теоретически ожидаемой частотой. Эти три теста предоставили всестороннюю оценку допущений модели и адекватности соответствия данным. Мультиколлинеарность была оценена с использованием функции check_collinearity и фактора инфляции дисперсии. Дисперсионный анализ (ANOVA) был использован для определения статистической значимости каждого предиктора и члена взаимодействия. Окончательная модель была выбрана, потому что она имела наименьшее значение AIC, лучшие показатели прогностической производительности и биологическую интерпретируемость эффектов взаимодействия. Все статистические анализы были выполнены с использованием статистического пакета R версии 4.4.0 (R-Core Team, 2024).

2.5 Индикаторы эффективности инсектицидов и воздействия на окружающую среду при борьбе с трипсами

2.5.1 Эффективность инсектицидов при отдельных и смешанных обработках

Эффективность продуктов рассчитывалась на основе данных мониторинга, зарегистрированных для девяти экспериментальных единиц, все из которых получали обработки против трипсов; поэтому необработанный абсолютный контроль не был включен в настоящее исследование. Для оценки индивидуальной эффективности каждого продукта популяции N. signifer оценивались до и после применения. Учитывая отсутствие абсолютного контроля, эффективность обработки (%) была рассчитана с использованием Уравнения 1, основанного на Abbott (1925), поскольку оно является эталонным в модификации Albeltagy (2021):

Где:

Pb: Популяция до применения.

Pa: Популяция после применения.

Совокупная эффективность двух или трех действующих веществ была оценена, чтобы установить, превышала ли она, соответствовала ли или была ниже эффективности, ожидаемой от их индивидуальных эффектов, с использованием модифицированной модели Эбботта, следующим образом:

Для смеси двух инсектицидов (Уравнение 2):

И для смеси трех инсектицидов (Уравнение 3):

Где EE — ожидаемая эффективность, а E1, E2 и E3 — индивидуальная эффективность (%) каждого из инсектицидов, входящих в смесь.

Наблюдаемая эффективность (OE) сравнивалась следующим образом:

- EO > EE: Синергизм.

- EO ≈ EE: Аддитивность.

- EO < EE: Антагонизм.

(Colby, 1967).

На основе приведенных выше уравнений были получены средние значения эффективности обработок для продуктов, применяемых как по отдельности, так и в смесях.

2.5.2 Воздействие инсектицидов на окружающую среду при борьбе с трипсами

Коэффициент воздействия на окружающую среду (EIQ) количественно определяет потенциальное воздействие действующих веществ на здоровье человека, нецелевые организмы и окружающую среду. Для оценки коэффициента воздействия на окружающую среду (EIQ), генерируемого применениями пестицидов в течение периода исследования, использовался инструмент-калькулятор воздействия на окружающую среду, разработанный Корнелльским университетом (Cornell CALS, 2024). Этот инструмент был разработан с учетом метода, предложенного Kovach и др. (1992), и Уравнения 4. Значение EIQ сначала рассчитывается для действующего вещества каждого пестицида с использованием трех компонентов производственной системы (фермер, потребитель и эколог). После определения EIQ для конкретного действующего вещества может быть рассчитан EIQ на полевом уровне.

Где EIQField: Коэффициент воздействия на окружающую среду, вызванный пестицидом в полевых условиях. Он включает три средних компонента:

EIQI.A.: Коэффициент воздействия на окружающую среду для действующего вещества (калькулятор предоставляет справочную базу данных со стандартными значениями для каждого пестицида).

Действующее вещество (%): Процент действующего вещества в составе пестицида.

Норма: Норма применения (доза).

После того как EIQField был определен для общей дозы каждого пестицида, примененного в течение периода исследования (семь действующих веществ), совокупный коэффициент воздействия на окружающую среду (EIQ) был рассчитан как сумма индивидуальных воздействий.

2.6 Распределение затрат на борьбу с трипсами в рамках фитосанитарного управления

Экономический анализ количественно определил относительную стоимость обработок инсектицидами для борьбы с N. signifer в рамках общего фитосанитарного управления желтой маракуйей (Passiflora edulis f. flavicarpa). Данные о применении пестицидов в период с октября 2022 года по январь 2024 года, включая тип продукта, дату, дозировку и частоту, были объединены с местными рыночными ценами для расчета общих расходов на инсектициды, специально направленные против N. signifer. Чтобы уловить временную динамику борьбы с вредителями, затраты были дезагрегированы по фенологическим стадиям культуры (вегетативная, цветение, плодоношение). Для каждой стадии были оценены расходы на рабочую силу и продукты для борьбы с трипсами и сравнены с общей стоимостью всех фитосанитарных средств, примененных на этой стадии (фунгициды, бактерициды, акарициды и инсектициды против других вредителей).

Затем доля ресурсов, выделенных на борьбу с трипсами, была рассчитана как отношение затрат на борьбу с трипсами к общим фитосанитарным затратам на фенологическую стадию, а также на уровне культуры (Уравнение 5). Эта процедура следует методологиям, обычно применяемым в экономических оценках комплексной борьбы с вредителями (IPM) на уровне фермы, где анализируются затраты на инсектициды, специфичные для конкретного вредителя, относительно общих расходов на защиту культуры (Fleischer и др., 1999; Mwungu и др., 2020).

3.1 Стратегия управления IPM

Список продуктов, использованных на экспериментальном участке (Дополнительная таблица 2), был составлен в соответствии с характеристиками каждого пестицида. Кроме того, были включены продукты, упомянутые фермерами во время участвующего фитосанитарного семинара, и, в качестве окончательного критерия, учитывалась их доступность для производителей с точки зрения стоимости и наличия. Продукты, использованные в схеме управления, представляли различные доли в зависимости от их происхождения: биологические (16%), ботанические (20%), минеральные (12%) и химические (52%).

Анализ максимальных уровней остатков (MRL) пестицидов включал оценку хлорорганических, фосфорорганических соединений, пиретроидов, карбаматов, триазинов, бензимидазолов, неоникотиноидов, анилидов, динитрофенолов, хлорфеноксикислот, замещенных мочевин и различных соединений. Этот анализ показал, что образцы плодов не содержали обнаруживаемых остатков пестицидов <0,01 мг/кг ни в одном из оцененных сборов урожая в соответствии с правилами Европейского союза (Регламент (EC) № 396/2005 и поправка). Эти результаты демонстрируют, что комплексная фитосанитарная стратегия борьбы с трипсами, разработанная для экспортно-ориентированного производства, может быть эффективно применена к возделыванию маракуйи в условиях Суасы, Уила, с высокой вероятностью соблюдения международных требований MRL.

3.2 Экологические детерминанты вариации популяции N. signifer

На Рисунке 4 показана гистограмма частот распределения обильности N. signifer в течение периода исследования. Распределение представляет положительный асимметричный паттерн (смещено вправо). Большинство наблюдений сосредоточено на низких значениях обильности. Медиана популяции составляла 80 особей (зеленая линия), что значительно ниже среднего значения 95,7 особей (красная пунктирная линия). Приблизительно 60% записей находились в диапазоне от 0 до 100 особей, тогда как значения выше 200 были редки и представляли спорадические пики численности.

Рисунок 4 Распределение частот обильности Neohydatothrips signifer.

Популяции N. signifer показали различные временные паттерны, тесно связанные с фенологическими стадиями культуры и сезонной температурой (Рисунок 5а). Наиболее высокие плотности наблюдались во время стадий плодоношения (Fr.1), превышая 1100 особей N. signifer на образец в марте 2023 года, когда средние температуры колебались между 24 и 26°C. Во время первой вегетативной стадии (Veg.1) наблюдался неуклонный рост с октября по декабрь 2022 года, достигающий умеренных плотностей 200-300 особей на образец. В начале цветения (Fl.1) популяции варьировались от 71 до 775 особей на образец (среднее ± SE: 368 ± 51), с пиком в 775 особей, наблюдавшимся в середине января 2023 года.

Рисунок 5 Сезонная динамика популяции Neohydatothrips signifer в связи с фенологией культуры. (a) И вариации температуры. (b) И вариации осадков.

Во время второй стадии цветения (Fl.2) в июле и августе 2023 года популяции были ниже и более стабильными, от 100 до 300 особей на образец. Второй период плодоношения (Fr.2) в сентябре-октябре 2023 года показал умеренное восстановление популяции (300-600 особей на образец) перед снижением во время заключительной вегетативной стадии (Veg.2) в ноябре 2023 года. N. signifer продемонстрировал сильную фенологическую связь с репродуктивными стадиями культуры, причем периоды плодоношения показали наиболее благоприятные условия для развития популяции.

Популяции N. signifer продемонстрировали различные реакции на характер осадков в течение периода исследования (Рисунок 5b). В периоды высоких осадков (40-60 мм) в октябре-ноябре 2022 года популяции трипсов оставались низкими (50-150 особей на образец), что указывает на возможные неблагоприятные эффекты чрезмерных осадков на establishment популяции. С другой стороны, с декабря 2022 года по март 2023 года умеренные уровни осадков (10-30 мм) были связаны с некоторым увеличением популяции с пиковыми плотностями 1100 особей на образец. Во время стадий плодоношения более высокие пики популяции возникали, когда были умеренные осадки (15-25 мм). Второй пик популяции в сентябре-октябре 2023 года соответствовал умеренным уровням осадков (10-20 мм). Эти паттерны предполагают, что популяции N. signifer отрицательно страдают как от стресса засухи, так и от чрезмерных осадков, при этом промежуточные уровни осадков предоставляют наиболее благоприятные условия для роста популяции.

3.2.1 Корреляция с температурой

Рисунок 6 показывает корреляцию между популяциями N. signifer и климатическими факторами. Что касается температуры, были выявлены значительные положительные корреляции на различных фенологических стадиях. Наиболее сильные корреляции наблюдались во время вегетативной стадии 1 (rs = 0,738; p< 0,001), цветения 2 (rs = 0,630; p< 0,001) и плодоношения 1 (rs = 0,480; p< 0,001). Эти результаты указывают, что температура является ключевым климатическим фактором, регулирующим фенологию трипсов. Она представляет собой основной драйвер биологической активности в течение периода исследования (октябрь 2022 г. – ноябрь 2023 г.).

Рисунок 6 Взаимосвязи между обильностью Neohydatothrips signifer и климатическими переменными (средняя температура, осадки и относительная влажность) в различных фенологических стадиях культуры.

3.2.2 Корреляция с относительной влажностью и осадками

Напротив, осадки и относительная влажность продемонстрировали различные взаимосвязи в течение периода оценки. Во время плодоношения 1 и цветения 2 были показаны значительные обратные корреляции (p< 0,001) для обеих переменных (Дополнительная таблица 3). На вегетативной стадии 1 только осадки были обратно и статистически значимыми (rs: -0,697, p=0,001). Эти результаты предполагают, что доступность воды и водяной пар, присутствующий в воздухе, влияют на колебания популяции N. signifer на культуре маракуйи.

3.3 Климатическое моделирование популяций N. signifer

Сравнительный анализ моделей подсчета для обильности N. signifer (Дополнительная таблица 4) показал, что отрицательная биномиальная регрессия, включающая основные эффекты и двусторонние взаимодействия, обеспечила наилучшее соответствие. Эта модель была выбрана как наиболее подходящая, поскольку она продемонстрировала надежное соответствие, надежную диагностику и оптимальную прогностическую производительность, о чем свидетельствуют самые низкие значения AIC (2096,81) и BIC (2179,88) среди всех альтернатив. Также она продемонстрировала самые низкие ошибки прогноза (RMSE = 42,93, MAE = 33,413) и самый высокий PCC (r = 0,7460). Модели Пуассона (только с пересечением и с двусторонними взаимодействиями) продемонстрировали серьезную сверхдисперсию (Дисперсия ≈ 53,5 и 20,0, соответственно, p< 0,001), высокий процент статистических выбросов (>46%) и плохую равномерность (p< 0,001). Все метрики показали улучшения по мере того, как модели переходили от только пересечения к основным эффектам, а включение членов двустороннего взаимодействия дополнительно улучшило соответствие модели и точность прогнозов, выявляя сложные взаимосвязи между переменными-предикторами, которые помогают объяснить динамику популяций трипсов.

Основываясь на отрицательной биномиальной GLM, динамика популяции N. signifer была сильно зависима от фенологической стадии культуры и продемонстрировала специфичные для стадии реакции на температуру и осадки (Таблица 1). Используя начальную вегетативную стадию (Veg_1) в качестве эталона, самая высокая относительная обильность наблюдалась во время ранних репродуктивных фаз, особенно на Fr_1, где популяции достигли пика примерно в 2,9 раза выше исходного уровня, за которым следовала FL_1 (в 2,4 раза), что соответствует наиболее высоким уровням риска. Напротив, стадия Veg_2 показала выраженное и значительное снижение популяции (приблизительно на 84% ниже, чем Veg_1), что идентифицирует эту стадию как период наименьшего риска.

Таблица 1 Специфичная для стадии динамика популяции трипсов (Neohydatothrips signifer) и климатическая чувствительность на основе отрицательной биномиальной GLM (эталон: Veg_1).

Уровни популяции представляют изменение кратности относительно вегетативной стадии 1 (исходный уровень). Эффекты температуры выражены как множители на градус Цельсия [exp(коэффициент)]; эффекты осадков как процентное изменение на миллиметр [(exp(коэффициент)-1)×100]. Уровни значимости: p<0,001, p<0,01, p<0,05, (.) p<0,1, ns — не значимо. Эффекты влажности были не значимыми в различных фенологических стадиях (p>0,05).

Цветные кружки указывают относительные уровни риска для популяции: зеленый = низкий/минимальный риск; желтый = умеренный/переменный риск; красный = высокий/пиковый риск.

Температура оказывала стабильно положительный эффект в различных стадиях, хотя ее величина и статистическая значимость варьировали: в то время как Veg_1 продемонстрировала умеренное, но высоко значимое увеличение, Fr_2 показала наибольшую термическую чувствительность: уровни популяции увеличивались почти в семь раз на °C, хотя и с более высокой изменчивостью. Эффекты осадков были зависимы от стадии, показывая значительное сокращение популяции на Veg_1 и FL_2, но заметное увеличение на Veg_2, что предполагает сдвиг в экофизиологической реакции насекомого к концу цикла культуры. В целом, эти результаты подчеркивают ранние репродуктивные стадии как критические окна фитосанитарного риска и акцентируют необходимость явного включения взаимодействий фенология-климат в прогнозирование N. signifer и стратегии комплексной борьбы с вредителями.

3.4 Оценка эффективности и воздействия на окружающую среду продуктов для борьбы с трипсами

3.4.1 Оценка эффективности продуктов для борьбы с трипсами, применяемых отдельно и в комбинации

Продукты, применяемые для борьбы с трипсами на маракуйе, показали различные уровни эффективности при применении по отдельности, причем продукты на основе чеснока и перца чили, калийное растительное масло и энтомопатогенные грибы продемонстрировали наивысшую эффективность (Таблица 2).

Таблица 2 Процент средней индивидуальной эффективности продуктов, применяемых для борьбы с трипсами желтой маракуйи (Neohydatothrips signifer) на культуре в муниципалитете Суаса (Уила, Колумбия). Период 2022-2024.

Продукты применялись в соответствии с рекомендациями на этикетке относительно дозировки и срока ожидания до сбора урожая.

Приготовлены фермерами кустарными методами.

При применении в смесях было несколько случаев антагонизма, когда эффективность смесей была ниже, чем ожидалось на основе отдельных продуктов. Однако также было выявлено несколько случаев синергизма, в частности для смесей, включающих действующее вещество малатион (Таблица 3).

Таблица 3 Оценка синергизмов и антагонизмов в продуктах, применяемых по отдельности для борьбы с трипсами желтой маракуйи (Neohydatothrips signifer) на культуре в муниципалитете Суаса (Уила, Колумбия). Период 2022-2024.

Для продуктов, применяемых по отдельности, использовались рекомендуемые на этикетке дозы, а для смесей принимался наибольший срок ожидания среди продуктов в каждой смеси.

Приготовлены фермерами кустарными методами.

3.4.2 Оценка воздействия на окружающую среду применения химических продуктов для борьбы с трипсами

В настоящем исследовании было зарегистрировано 66 применений химических продуктов, содержащих 7 действующих веществ, для борьбы с трипсами при возделывании желтой маракуйи. В настоящем исследовании всего было зарегистрировано 66 применений химических продуктов, представляющих семь действующих веществ, для борьбы с трипсами при возделывании желтой маракуйи. В Таблице 4 представлен коэффициент воздействия на окружающую среду на полевом уровне (EIQField), генерируемый каждым продуктом, примененным для борьбы с трипсами (N. signifer), а также совокупный EIQField, полученный от общего числа обработок, который достиг значения 19,7. Более низкие значения EIQ соответствуют продуктам, которые способствуют большей устойчивости производственной системы, тогда как более высокие значения EIQ могут поставить под угрозу долгосрочную устойчивость.

Таблица 4 Коэффициент воздействия на окружающую среду (EIQ) химических продуктов, применяемых для борьбы с трипсами желтой маракуйи (Neohydatothrips signifer) на культуре в муниципалитете Суаса (Уила, Колумбия). Период 2022-2024.

3.5 Экономическая оценка борьбы с трипсами

Борьба с трипсами составляла 17-69% от общих фитосанитарных затрат в зависимости от фенологической стадии (Таблица 5). Наиболее высокие абсолютные затраты пришлись на стадию плодоношения 1 (345,9 долл. США га⁻¹; 35%). Эта стадия совпала с оптимальными температурами (24-26°C) и умеренными осадками, которые способствовали максимальному пику популяции. Наиболее высокая относительная нагрузка наблюдалась на стадии плодоношения 2 (69%; 185,4 долл. США га⁻¹). Эта стадия происходила при умеренных осадках и высокой коммерческой чувствительности культуры, что усиливало меры борьбы.

Таблица 5 Затраты по фенологическим стадиям на борьбу с трипсами желтой маракуйи (Neohydatothrips signifer) на культуре в муниципалитете Суаса (Уила, Колумбия). Период 2022-2024.

Вегетативная стадия 1 также показала высокие затраты (271,1 долл. США га⁻¹; 52%). Эта стадия продемонстрировала самую сильную положительную корреляцию температуры с популяцией (rs = 0,738; p< 0,001). Ранняя термическая активация вызвала профилактические химические обработки. Напротив, цветение 2 и вегетативная стадия 2 показали самые низкие затраты (≤ 31,1 долл. США га⁻¹; 17-18%). Эти стадии совпали с более высокими осадками и относительной влажностью, которые были отрицательно связаны с обильностью трипсов.

Высокие расходы были связаны с повторным использованием спинеторама и малатиона, которые показали низкую или нестабильную эффективность. Некоторые смеси с высокими затратами продемонстрировали антагонистические взаимодействия, увеличивая экономическую неэффективность. Эти продукты достигли только 0-9% контроля при применении по отдельности. Напротив, калийный олеат растительного происхождения и биологические составы достигли умеренной эффективности (44-45%) при более низких затратах, что указывает на более высокую экономическую эффективность.

В целом, затраты на борьбу с трипсами определялись изменчивостью климата, фенологической чувствительностью и производительностью продуктов. Результаты поддерживают климатически-обусловленные, специфичные для стадии стратегии IPM (см. детальную структуру затрат в Дополнительной таблице 5).

Анализ воздействия на окружающую среду (Раздел 3.4) подкрепляет этот дисбаланс. Продукты с повышенными затратами, в частности малатион и имидаклоприд, были связаны с высокими коэффициентами воздействия на окружающую среду (EIQ = 6,4 и 7,5), тогда как некоторые альтернативы с более низким воздействием (например, спинеторам) показали ограниченную или нестабильную эффективность. Совокупный EIQ, равный 19,7, указывает, что текущие практики оказывают значительное экологическое давление без соответствующих экономических или технических выгод.

4.1 Динамика популяции и фенология культуры

Наша модель показала, что температура оказывает значительное влияние на размер популяции трипсов, увеличивая абсолютное количество особей в различных фенологических стадиях, хотя уровни популяции различались в различных стадиях. Температура значительно влияет на динамику популяции трипсов у многих видов, причем скорость развития и репродуктивный успех варьируют в пределах оптимальных для вида диапазонов, обычно 20-30°C (Cao и др., 2018; Lin и др., 2021; Gao и др., 2022). Температура сильно влияет на развитие, долголетие и рост популяции (Lin и др., 2021). В настоящем исследовании была обнаружена значительная корреляция между популяциями трипсов и некоторыми климатическими переменными, такими как температура в прямой зависимости (в значимом (p<0,05) диапазоне rs между 0,434 и 0,738) и с относительной влажностью и осадками обратным образом (в значимом (p<0,05) диапазоне rs между -0,333 и -0,550). Положительная корреляция с температурой подтверждает Santos Amaya и др. (2012), которые сообщили о сходных паттернах для этого вредителя на плантациях маракуйи в том же регионе. В других исследованиях Halimi и др. (2022) задокументировали зависящую от температуры динамику Neohydatothrips amygdali в оливковых рощах. Пик обильности наблюдался, когда температуры колебались между 20°C и 30°C, причем вид полностью отсутствовал в зимние и летние месяцы за пределами этого диапазона. Исследование Keough и др. (2018) показало, что показатели отлова N. variabilis были связаны с температурой с пиком активности в середине августа, когда этот вид служил основным переносчиком вируса некроза жилок сои. Эти результаты указывают, что термические условия, зарегистрированные в течение периода исследования, были весьма благоприятны для развития N. signifer. Температура и диапазон условий были благоприятны для развития N. signifer в рамках настоящего исследования.

В то время как Santos Amaya и др. (2012) не обнаружили значимой связи между популяциями трипсов и переменными осадков и относительной влажности, наше исследование согласуется с более поздними исследованиями, которые демонстрируют, что эти климатические параметры являются важнейшими драйверами популяций (Dos Santos и др., 2022; Ingole и др., 2024; Porta и др., 2025; Rakesh и др., 2025). В отношении осадков Dos Santos и др. (2022) указывает на осадки как на ведущий фактор, связанный с временной динамикой F. schultzei на коммерческих посевах сои, указывая, что увеличение осадков до 15 мм/день, как правило, снижало обильность F. schultzei. Эта обратная связь также была обнаружена для частоты гаплотипа H1 в популяциях Thrips tabaci в Уругвае. В частности, биномиальный регрессионный анализ показывает, что на каждый дополнительный миллиметр осадков вероятность возникновения гетероплазмии в H1 снижается на 1,4% (Porta и др., 2025). В отношении относительной влажности некоторые исследования на томатах показали сильные отрицательные корреляции между популяциями трипсов и как утренней (r = -0,621), так и вечерней (r = -0,754) относительной влажностью, причем погодные параметры объясняли до 98% вариации популяции (Ingole и др., 2024); также полевые исследования Scirtothrips dorsalis подтвердили, что как максимальная, так и минимальная относительная влажность отрицательно коррелировали с популяциями трипсов в определенные сезоны (Rakesh и др., 2025). Кроме того, плотность трипсов варьировала в зависимости от фенологической стадии маракуйи. Стадии плодоношения (1 = 428 ± 37; 2 = 324 ± 42) и цветения (1 = 355 ± 53; 2 = 270 ± 31) продемонстрировали более высокие популяции. Однако, хотя популяции на вегетативных стадиях (1 = 127 ± 28,2; 2 = 101 ± 42,5) были ниже, это важно, потому что N. signifer обладает потенциалом повреждения до 95% вегетативных верхушек (Monje и др., 2012). Основная связь с вегетативными стадиями и плодоношением объясняется тем, что многие виды трипсов питаются молодыми листьями и развивающимися плодами (Mound и др., 2022). При цветении потенциал повреждения составляет около 75% цветочных бутонов (Salamanca Bastidas и др., 2010). В дополнение к обсуждаемым климатическим и фенологическим факторам, недавние достижения в области искусственного интеллекта (AI) предлагают перспективные инструменты для улучшения стратегий комплексной борьбы с вредителями. Подходы, управляемые AI, такие как прогностическое моделирование, обнаружение стресса и системы поддержки принятия решений на основе данных, были успешно применены для оптимизации производства сельскохозяйственных культур и борьбы с вредителями (Ali и др., 2025; Hussain и др., 2025). Интеграция таких технологий с климатическим мониторингом трипсов могла бы обеспечить более точные рекомендации по управлению в реальном времени, тем самым улучшая устойчивость и эффективность борьбы с вредителями в системах маракуйи.

4.2 Эффективность смесей пестицидов

Предыдущие исследования сообщали о различных результатах относительно применения смесей инсектицидов. Willmott и др. (2013) сообщили о высоких уровнях синергизма среди продуктов, используемых для борьбы с трипсом Frankliniella occidentalis. Напротив, Anju Viswanathan и др. (2019); Iglesias и др. (2021) сообщили о преимущественно антагонистических эффектах для борьбы с Scirtothrips dorsalis и Thrips tabaci, соответственно. Согласно с этими результатами, несколько смесей инсектицидов, оцененных в настоящем исследовании, продемонстрировали антагонистические эффекты. Эти результаты подчеркивают необходимость дальнейших исследований смесей инсектицидов для борьбы с трипсами на маракуйе, чтобы выявить комбинации, обеспечивающие эффективный контроль. Следует отметить, что настоящее исследование не включало необработанный контроль и основывалось на ограниченном количестве повторностей обработок; поэтому статистический анализ не мог быть выполнен. В результате значения эффективности представлены описательно для продуктов, применяемых как по отдельности, так и в смесях. Этот описательный подход также был принят в предыдущих исследованиях, оценивающих эффективность инсектицидов, применяемых по отдельности и в комбинации, для борьбы с трипсами (Anju Viswanathan и др., 2019), а также для индивидуального применения инсектицидов против чешуекрылых вредителей на хлопчатнике (Albeltagy, 2021).

Аналогичным образом, количество 66 обработок 7 действующими веществами для борьбы с трипсами, зарегистрированных в этом исследовании, считается высоким, если сравнивать с другими исследованиями, такими как Rodríguez-Quispe и др (2023), в котором было зарегистрировано от 33 до 42 обработок пестицидами с 27 действующими веществами для томатов; от 36 до 45 обработок с 28 действующими веществами для перца сладкого; 22 обработки с 19 действующими веществами для огурцов; 8 обработок с 11 действующими веществами для моркови; и 12 обработок с 15 действующими веществами для салата, учитывая, что обработки соответствовали всему фитосанитарному управлению культурами.

Значение коэффициента воздействия на окружающую среду (EIQ), равное 19,7, полученное в этом исследовании, дало представление о влиянии оцененных применений пестицидов на окружающую среду и здоровье человека. EIQ, обнаруженный в этом исследовании, высок по сравнению с тем, что нашли Muhammetoglu и Uslu (2007), которые сообщили о значении между 3 и 18 для борьбы с Myzus persicae и Bemisia tabaci, соответственно, на томатах в Турции. Значение коэффициента воздействия на окружающую среду (EIQ), равное 19,7, подчеркивает экологические последствия и последствия для здоровья оцененных химических стратегий борьбы. Это значение выше, чем сообщалось Muhammetoglu и Uslu (2007) для Myzus persicae и Bemisia tabaci на томатах (диапазон EIQ: 3-18). Хотя наблюденный здесь EIQ существенно ниже, чем значения, сообщенные для программ борьбы с вредителями на уровне всей культуры, таких как задокументированные Rodríguez-Quispe и др. (2023) для томатов (541,30), перца (595,97) и огурцов (125,38), следует отметить, что настоящий EIQ соответствует исключительно борьбе с одним видом членистоногих вредителей. Необходимо учитывать, что расчет EIQ в настоящем исследовании проведен только для борьбы с одним видом членистоногих вредителей, что подчеркивает важность трипсов на желтой маракуйе в районе исследования. Экономические результаты, интегрированные с климатическими и фенологическими паттернами, указывают, что затраты на борьбу с трипсами на желтой маракуйе определяются не только обильностью вредителя, но и реакцией производителей, избегающих риска, на стадиях высокой экономической уязвимости. Расходы на борьбу были сконцентрированы на стадиях плодоношения 1, плодоношения 2 и вегетативной 1, совпадая с оптимальными температурами (24-26°C) и умеренными осадками, которые благоприятствовали росту популяции N. signifer. Однако наиболее высокие относительные затраты не всегда соответствовали наиболее высоким уровням популяции, что предполагает профилактические меры, обусловленные фенологией, а не реальным давлением вредителя. Такое поведение согласуется с концепцией экономического порога вредоносности, которая гласит, что решения о борьбе сильно зависят от ожидаемых экономических последствий ущерба во время критических стадий роста (De Rossi и др., 2022). Структура затрат также отражает производительность продуктов. Высокие расходы были связаны с повторным использованием продуктов с низкой или нестабильной эффективностью (спинеторам и малатион). Антагонистические смеси дополнительно снижали техническую эффективность, увеличивая риск высоких расходов без пропорционального контроля. Напротив, ботанические и биологические варианты, показывающие умеренную эффективность при более низких профилях затрат, указывают на возможности для улучшения экономической эффективности. Важно отметить, что отсутствие участков абсолютного контроля и ограниченная полевой повторность могут ограничивать обобщаемость результатов. Будущие исследования должны включать повторные контрольные участки для более точной оценки эффектов стратегий комплексной борьбы с вредителями в связи с естественными колебаниями популяции и переменными окружающей среды (Deguine и др., 2021).

4.3 Экологические и экономические последствия

В этом более широком экономическом контексте роль N. signifer на желтой маракуйе становится сопоставимой с ролью других ключевых насекомых-вредителей в колумбийском сельском хозяйстве. Как было отмечено в этом исследовании, борьба с трипсами составляла существенную долю фитосанитарных расходов, отражая как биологическое давление, так и нежелание производителей идти на экономический риск во время критических фенологических стадий. Сходные структуры концентрации затрат были задокументированы на других культурах, таких как хлопчатник, где борьба с хлопковым долгоносиком (Anthonomus grandis) составляет 52% общих затрат на борьбу с вредителями и 8,4% общих производственных затрат (Conalgodón, Sena, Sac, и FFA, 2018), и на кофе, где борьба с кофейным зерновым жуком (Hypothenemus hampei) составляет приблизительно 7% общих производственных затрат (Duque, 1994). Эти сравнения подкрепляют представление о том, что один вредитель может доминировать как в экономическом риске, так и в решениях по управлению в производственной системе (Polo-Murcia и др., 2025), в частности, когда стратегии борьбы обусловлены воспринимаемой уязвимостью, а не строго плотностью вредителя.

4.4 Последствия для стратегий IPM

Важно отметить, что EIQ преобразует токсикологическую и физико-химическую информацию о действующих веществах пестицидов, а также переменные, связанные с воздействием, в качественные оценки, которые впоследствии взвешиваются в составном индексе (Kniss и Coburn, 2015). Согласно этим авторам, ожидалось, что пестициды с более высокой токсичностью (имидаклоприд и малатион, Категория II) будут демонстрировать более высокие значения EIQ. Таким образом, более низкие значения EIQ могут быть связаны с продуктами, которые способствуют большей устойчивости производственной системы, тогда как более высокие значения EIQ указывают на продукты, которые могут поставить под угрозу долгосрочную устойчивость. Более того, также важно отметить, что этот коэффициент в основном учитывает действующие вещества химических продуктов и не учитывает другие типы средств, такие как ботанические и минеральные, среди прочих, которые применялись к культуре в этом исследовании. Нет ссылок на исследования такого типа для выращивания желтой маракуйи в стране Колумбии.

Популяции трипсов в поле обычно демонстрируют агрегированное распределение, с обычно низкой до умеренной плотностью; однако наблюдались эпизодические эпизоды высокой плотности популяции, связанные с благоприятными условиями окружающей среды или специфическими фенологическими стадиями культуры-хозяина. Результаты борьбы в рамках предложенной фитосанитарной стратегии управления включали использование продуктов, альтернативных обычным химическим молекулам, состоящих из 16% биологических, 20% ботанических, 12% минеральных и 52% химических средств, что может способствовать снижению развития резистентности в популяциях трипсов. Применение этих продуктов дифференцированным образом в соответствии с фенологической стадией в сочетании с фитосанитарными практиками и непрерывным мониторингом было связано с эффективным функциональным контролем трипсов в течение периода исследования.

Был оценен подход комплексного фитосанитарного управления для борьбы с N. signifer на желтой маракуйе, сочетающий мониторинг климата и популяций насекомых, культурные практики производителей и использование средств из различных источников в различных фенологических стадиях культуры. Результаты показали, что средняя температура значительно влияла на динамику популяции трипсов с сильной положительной корреляцией в течение большинства фенологических стадий, тогда как осадки и относительная влажность продемонстрировали обратные взаимосвязи с динамикой вредителя. Использование средств борьбы в смесях в целом приводило к антагонистическим взаимодействиям и не улучшало эффективность борьбы, поскольку несколько комбинаций вызывали антагонистические эффекты. Эти результаты подчеркивают необходимость надежных исследований для выяснения потенциальной эффективности смесей инсектицидов с участием различных действующих веществ. Борьба с трипсами потребовала большого количества обработок продуктами (приблизительно 66), с участием семи действующих веществ, что увеличило экономические затраты до 30,6% от общих фитосанитарных расходов. Индикатор коэффициента воздействия на окружающую среду (EIQ = 19,7) был относительно высоким, главным образом из-за большого числа обработок. Хотя оцененная в этом исследовании фитосанитарная стратегия управления для борьбы с трипсами на желтой маракуйе соответствовала экспортным стандартам Европейского союза (MRL < 0,01 мг кг⁻¹), результаты показывают, что практики борьбы, преимущественно основанные на химических продуктах, не являются ни экономически эффективными, ни экологически устойчивыми в рамках текущего подхода к управлению. Будущие исследования, включающие повторные контрольные участки, будут необходимы для подтверждения этих результатов и усиления причинно-следственных выводов. Кроме того, будущие стратегии должны быть сосредоточены на снижении зависимости от пестицидов путем интеграции биологических и ботанических продуктов, оптимизации сроков обработок с использованием климатических прогностических инструментов и поощрении участия фермеров для укрепления внедрения устойчивых практик комплексной борьбы с вредителями.

Дополнительный материал к этой статье можно найти онлайн по адресу: https://www.frontiersin.org/articles/10.3389/fagro.2026.1725079/full#supplementary-material

1.    Abbott W. S. (1925). A method of computing the effectiveness of an insecticide. J. Econ. Entomol. 18, 265–267. doi: 10.1093/jee/18.2.265a CrossRef Google Scholar

2.    Agrocalidad (2018). Instructivo de muestreo de productos agrícolas para análisis de residuos de plaguicidas. Available online at: https://www.agrocalidad.gob.ec/wp-content/uploads/2020/05/conta3.pdf Google Scholar

3.    Albeltagy A. M. (2021). A new formula for evaluating the effectiveness of insecticides against cotton bollworm under Egyptian conditions, instead of the Henderson and Tilto formula. Egypt. J. Plant Prot. Res. Inst. 4, 499–504. Google Scholar

4.    Ali Z., Muhammad A., Lee N., Waqar M., Lee S. W. (2025). Artificial Intelligence for sustainable agriculture: a comprehensive review of AI-driven technologies in crop production. Sustainability 17, 2281. doi: 10.3390/su17052281 CrossRef Google Scholar

5.    Anju Viswanathan K., Ambily Paul A. N., Santhoshkumar T., Senson A. (2019). Bioefficacy of insecticide mixtures against chilli thrips, Scirtothrips dorsalis Hood and mites, Polyphagotarsonemus latus Banks. Int. J. Agric. Sci. 11, 8460–8462. Google Scholar

6.    Atakan E. (2024). Factors affecting fruit damage caused by Thrips hawaiiensis (Morgan) (Thysanoptera: Thripidae) in citrus lemon groves in Turkey. Phytoparasitica 52, 25. doi: 10.1007/s12600-024-01135-9 CrossRef Google Scholar

7.    Banerjee R., Sheoran S., Kumar S., Sanodiya R., Dhanya V. G., Samota M. K., et al. (2020). Participatory rural appraisal techniques for problem identification and formulation of village agricultural development plan of chosla village. Asian J. Agric. Ext. Econ. Sociol. 38, 80–99. doi: 10.9734/ajaees/2020/v38i930410 CrossRef Google Scholar

8.    Bisset J. A. (2002). Uso correcto de insecticidas: control de la resistencia. Rev. Cubana. Med. Trop. 54, 202–219. Google Scholar

9.    Boedeker W., Watts M., Clausing P., Marquez E. (2020). The global distribution of acute unintentional pesticide poisoning: estimations based on a systematic review. BMC Public Health 20, 1875. doi: 10.1186/s12889-020-09939-0 CrossRef Google Scholar

10. Cao Y., Li C., Yang W. J., Meng Y. L., Wang L. J., Shang B. Z., et al. (2018). Effects of temperature on the development and reproduction of Thrips hawaiiensis (Thysanoptera: Thripidae). J. Econ. Entomol. 111, 755–760. doi: 10.1093/jee/tox359 CrossRef Google Scholar

11. Colby S. R. (1967). Calculating synergistic and antagonistic responses of herbicide combinations. Weeds 15, 20–22. doi: 10.2307/4041058 CrossRef Google Scholar

12. Conalgodón, Sena, Sac, and FFA (2018). Biología y manejo del picudo del algodonero en la región Costa—Llanos. Bogotá: Confederación Colombiana de Algodón. Google Scholar

13. Degener O. (1932). Passiflora edulis. Flora Hawaiiensis, Honolulu, family 250. Google Scholar

14. Deguine J. P., Aubertot J. N., Flor R. J., Lescourret F., Wyckhuys K. A. G., Ratnadass A., et al. (2021). Integrated pest management: good intentions, hard realities. A review. Agron. Sustain. Dev. 41, 38. doi: 10.1007/s13593-021-00689-w CrossRef Google Scholar

15. De Rossi R. L., Guerra F. A., Plazas M. C., Vuletic E. E., Brücher E., Guerra G. D., et al. (2022). Crop damage, economic losses, and the economic damage threshold for northern corn leaf blight. Crop Prot. 154, 105901. doi: 10.1016/j.cropro.2021.105901 CrossRef Google Scholar

16. Devi R. S., Mahadevappa S. G. (2021). Effect of weather parameters on the incidence of thrips, Thrips tabaci Lindeman on Bt cotton. Int. J. Environ. Clim. Change 11, 107–112. doi: 10.9734/ijecc/2021/v11i1230560 CrossRef Google Scholar

17. Dos Santos J. L., Sarmento R. A., Pereira P. S., Noleto L. R., Reis K. H., Pires W. S., et al. (2022). Assessing the temporal dynamics of Frankliniella schultzei (Thysanoptera: Thripidae) in commercial soybean crops in North Brazil. Agric. For. Entomol. 24, 97–103. doi: 10.1111/afe.12471 CrossRef Google Scholar

18. Duque O. H. (1994). Costos de manejo de la broca del café. Un estudio de caso. ASOCIA 2, 23–25. Google Scholar

19. EUR-Lex (2023). Residuos de plaguicidas en alimentos y piensos. Available online at: https://eur-lex.europa.eu/ES/legal-content/summary/pesticide-residues-in-food-and-animal-feed.html (Accessed February 4, 2024). Google Scholar

20. FAO (2008). IPM impact assessment series. Guidance document no 2. Food and Agriculture Organization of the United Nations. Google Scholar

21. Fleischer G., Jungbluth F., Waibel H., Zadoks J. C. (1999). A field practitioner's guide to economic evaluation of IPM. Pesticide Policy Project Publication Series No. 9. Hannover, Germany: Institut für Gartenbauökonomie, Universität Hannover, in cooperation with Deutsche Gesellschaft für Technische Zusammenarbeit (GTZ) GmbH and the Food and Agriculture Organization of the United Nations (FAO). Google Scholar

22. Forthmann B., Doebler P. (2021). Reliability of researcher capacity estimates and count data dispersion: A comparison of Poisson, negative binomial, and Conway-Maxwell-Poisson models. Scientometrics 126, 3337–3354. doi: 10.1007/s11192-021-03864-8 CrossRef Google Scholar

23. Gao Y., Ding N., Wang D., Zhao Y. J., Cui J., Li W. B., et al. (2022). Effect of temperature on the development and reproduction of Thrips flavus (Thysanoptera: Thripidae). Agric. For. Entomol. 24, 279–288. doi: 10.1111/afe.12491 CrossRef Google Scholar

24. Gao Y., Lei Z., Reitz S. R. (2012). Western flower thrips resistance to insecticides: detection, mechanisms and management strategies. Pest Manage. Sci. 68, 1111–1121. doi: 10.1002/ps.3305 CrossRef Google Scholar

25. Halimi C. W., Laamari M., Goldarazena A. (2022). A preliminary survey of olive grove in Biskra (Southeast Algeria) reveals a high diversity of thrips and new records. Insects 13, 397. doi: 10.3390/insects13050397 CrossRef Google Scholar

26. Hussain S. M., Jeong B. S., Mir B. A., Lee S. W. (2025). HARPS: A hybrid algorithm for robust plant stress detection to foster sustainable agriculture. Sustainability 17, 5767. doi: 10.3390/su17135767 CrossRef Google Scholar

27. Iglesias L., Groves R. L., Bradford B., Harding R. S., Nault B. (2021). Evaluating combinations of bioinsecticides and adjuvants for managing Thrips tabaci (Thysanoptera: Thripidae) in onion production systems. Crop Prot. 142, 105527. doi: 10.1016/j.cropro.2020.105527 CrossRef Google Scholar

28. Ingole D. B., Shinde B. D., Sanap P. B., Karmarkar M. S., Kadam J. J. (2024). Seasonal incidence of thrips, Thrips tabaci (Lindeman) on tomato (Solanum lycopersicum L) in relation to weather parameters. J. Basic. Appl. Res. Int. 30, 158–164. doi: 10.56557/jobari/2024/v30i69023 CrossRef Google Scholar

29. Islam A. H. M. S., Schreinemachers P., Kumar S. (2020). Farmers' knowledge, perceptions and management of chili pepper anthracnose disease in Bangladesh. Crop Prot. 133, 105139. doi: 10.1016/j.cropro.2020.105139 CrossRef Google Scholar

30. Karar H., Bashir M. A., Alajmi R. A., Metwally D. M., Haider M., Haider N., et al. (2021). Conocimiento, percepción y manejo de los agricultores sobre la cochinilla harinosa del mango Drosicha mangiferae Verde (Hemiptera: Monophlebidae), en Mangifera indica En Punjab, Pakistán. Saudi. J. Biol. Sci. 28, 3936–3942. doi: 10.1016/j.sjbs.2021.03.061 CrossRef Google Scholar

31. Keough S., Danielson J., Marshall J. M., Lagos-Kutz D., Voegtlin D. J., Srinivasan R., et al. (2018). Factors affecting population dynamics of thrips vectors of soybean vein necrosis virus. Environ. Entomol. 47, 734–740. doi: 10.1093/ee/nvy021 CrossRef Google Scholar

32. Kniss A. R., Coburn C. W. (2015). Quantitative evaluation of the Environmental Impact Quotient (EIQ) for comparing herbicides. PloS One 10, e0131200. doi: 10.1371/journal.pone.0131200 CrossRef Google Scholar

33. Kovach J., Petzoldt C., Degni J., Tette J. (1992). A method to measure the environmental impact of pesticides (Accessed September 23, 2025). Google Scholar

34. Kucharczyk H., Kucharczyk M., Winiarczyk K., Lubiarz M., Tchórzewska D. (2019). Effects of temperature on the development of Thrips nigropilosus Uzel (Thysanoptera: Thripidae) on Mentha × piperita L. and the impact of pest on the host plant. Acta Sci. Pol. Hortorum. Cultus. 18, 219–233. doi: 10.24326/asphc.2019.3.21 CrossRef Google Scholar

35. Lin T., You Y., Zeng Z., Chen Y., Hu J., Lin S., et al. (2021). Temperature-dependent demography of Thrips hawaiiensis (Thysanoptera: Thripidae): implications for prevention and control. Environ. Entomol. 50, 1455–1465. doi: 10.1093/ee/nvab084 CrossRef Google Scholar

36. Lindquist R. (2002). Tank-mixed pesticides offer benefits, disadvantages. Greenh. Bus. 8, 25–29. doi: 10.5772/55948 CrossRef Google Scholar

37. Mao L., Geng Y., Guo J., Zafar M. I., Wang Y. (2022). Editorial: Environmental impacts of pesticides: Environmental fate, ecotoxicology, risk assessment, and remediation. Front. Environ. Sci. 10. doi: 10.3389/fenvs.2022.1065958 CrossRef Google Scholar

38. Monje B., Delgadillo D., Gómez J. C., Varón E. H. (2012). Manejo de Neohydatothrips signifer Priesner (Thysanoptera: Thripidae) en maracuyá (Passiflora edulis f. flavicarpa Degener) en el departamento del Huila (Colombia). Cienc. Tecnol. Agropecu. 13, 21–30. doi: 10.21930/rcta.vol13_num1_art:236 CrossRef Google Scholar

39. Mound L. A., Wang Z., Lima É.F., Marullo R. (2022). Problems with the concept of "pest" among the diversity of pestiferous thrips. Insects 13, 61. doi: 10.3390/insects13010061 CrossRef Google Scholar

40. Muhammetoglu A., Uslu B. (2007). Application of environmental impact quotient model to Kumluca region, Turkey to determine environmental impacts of pesticides. Water Sci. Technol. 56, 139–145. doi: 10.2166/wst.2007.445 CrossRef Google Scholar

41. Mwungu C. M., Muriithi B., Ngeno V., Affognon H., Githiomi C., Diiro G., et al. (2020). Health and environmental effects of adopting an integrated fruit fly management strategy among mango farmers in Kenya. Afr. J. Agric. Resour. Econ. 15, 14–26. doi: 10.53936/afjare.2020.15(1).02 CrossRef Google Scholar

42. Nabirye J., Nampala P., Ogenga-Latigo M. W., Kyamanywa S., Wilson H., Odeke V., et al. (2003). Farmer-participatory evaluation of cowpea integrated pest management (IPM) technologies in Eastern Uganda. Crop Prot. 22, 31–38. doi: 10.1016/S0261-2194(02)00094-7 CrossRef Google Scholar

43. Nkunika P. O. Y. (2002). Smallholder farmers' integration of indigenous technical knowledge (ITK) in maize IPM: A case study in Zambia. Int. J. Trop. Insect Sci. 22, 235–240. doi: 10.1017/S1742758400012108 CrossRef Google Scholar

44. Ocampo J., Urrea R., Wyckhuys K. (2013). Exploración de la variabilidad genética del maracuyá (Passiflora edulis f. flavicarpa Degener) como base para un programa de fitomejoramiento en Colombia. Acta Agron. 62, 352–360. Google Scholar

45. Polo-Murcia S. M., Chaali N., Jaramillo-Barrios C. I., Ouazaa S., Polo V. J., Carvajal J. E. C. (2025). An ecological, environmental, and economic indicators-based approach towards enhancing sustainability in water and nutrient use for passion fruit cultivation in Colombia. Environ. Sustain. Indic. 26, 100602. doi: 10.1016/j.indic.2025.100602 CrossRef Google Scholar

46. Porta B., Vosman B., González Barrios P., Visser R. G., Galván G. A., Scholten O. E. (2025). Thrips dynamics in Allium crops: Unraveling the role of reproductive mode and weather variables in Thrips tabaci population development. PloS One 20, e0314019. doi: 10.1371/journal.pone.0314019 CrossRef Google Scholar

47. Rakesh T., Chitra N., Murugan M., Soundararajan R. P., Kavitha M., Uma D. (2025). Relative abundance and population dynamics of chilli thrips Scirtothrips dorsalis (Hood) (Thripidae: Thysanoptera) and its correlation with weather parameters. Plant Sci. Today. doi: 10.14719/pst.7322 CrossRef Google Scholar

48. R-Core Team (2024). R: A language and environment for statistical computing. Vienna: R Foundation for Statistical Computing. Available online at: www.r-project.org. Google Scholar

49. Rezaei R., Safa L., Ganjkhanloo M. M. (2020). Understanding farmers' ecological conservation behavior regarding the use of integrated pest management-an application of the technology acceptance model. Glob. Ecol. Conserv. 22, e00941. doi: 10.1016/j.gecco.2020.e00941 CrossRef Google Scholar

50. Rodríguez-Quispe S., Ortiz-Oblitas O., Castillo-Valiente J. (2023). Evaluation of the environmental impact of pesticides for pest control in the main horticultural crops of the Chancay-Huaral valley, Lima. Peruv. J. Agron. 7, 1–19. doi: 10.21704/pja.v7i1.1989 CrossRef Google Scholar

51. Salamanca Bastidas J., Varón Devia E. H., Santos Amaya Ó. (2010). Cría y evaluación de la capacidad de depredación de Chrysoperla externa sobre Neohydatothrips signifer, trips plaga del cultivo de maracuyá. Cienc. Tecnol. Agropecu. 11, 31–40. Google Scholar

52. Santos Amaya O., Varón Devia E. H., Floriano J. A. (2012). Propuesta de muestreo para Neohydatothrips signifer (Thysanoptera: Thripidae) en el cultivo de maracuyá. Pesqui. Agropecu. Bras. 47, 1500–1508. doi: 10.1590/S0100-204X2012001100003 CrossRef Google Scholar

53. Schober P., Boer C., Schwarte L. A. (2018). Correlation coefficients: appropriate use and interpretation. Anesth. Analg. 126, 1763–1768. doi: 10.1213/ANE.0000000000002864 CrossRef Google Scholar

54. Shafique R., Khan S. H., Ryu J., Lee S. W. (2025). Weather-driven predictive models for Jassid and Thrips Infestation in cotton crop. Sustainability 17, 2803. doi: 10.3390/su17072803 CrossRef Google Scholar

55. Tabashnik B. E. (1989). Managing resistance with multiple pesticide tactics: theory, evidence, and recommendations. J. Econ. Entomol. 82, 1263–1269. doi: 10.1093/jee/82.5.1263 CrossRef Google Scholar

56. Unidad de Planificación Rural Agropecuaria – UPRA (2020). Zonificación de Aptitud para el cultivo comercial de Maracuyá (Passiflora edulis f. flavicarpa) para el mercado nacional y de exportación en Colombia. Available online at: www.datos.gov.co. Google Scholar

57. Waiganjo M. M., Gitonga L. M., Mueke J. M. (2008). Effects of weather on thrips population dynamics and its implications on the thrips pest management. Afr. J. Hortic. Sci. 1. Google Scholar

58. Warpechowski L. F., Steinhaus E. A., Moreira R. P., Godoy D., Pretto V., Braga L. E., et al. (2024). Why does identification matter? Thrips species (Thysanoptera: Thripidae) found in soybean in southern Brazil show great geographical and interspecific variation in susceptibility to insecticides. Crop Prot. 178, 106592. doi: 10.1016/j.cropro.2024.106592 CrossRef Google Scholar

59. Willmott A. L., Cloyd R. A., Yan Zhu K. (2013). Efficacy of pesticide mixtures against the western flower thrips (Thysanoptera: Thripidae) under laboratory and greenhouse conditions. J. Econ. Entomol. 106, 247–256. doi: 10.1603/EC12264 CrossRef Google Scholar

60. Zhang F., Cai X., Jin L., Yang G., Lou Z., Bian L., et al. (2023). Activity patterns, population dynamics, and spatial distribution of the stick tea thrips, Dendrothrips minowai, in tea plantations. Insects 14, 152. doi: 10.3390/insects14020152 CrossRef Google Scholar

61. Zoundji G. C., Zossou E., Bentley J. W., Tossou R., Vodohue S. (2024). Are smallholder farmers involved in the process of agroecological innovations? Evidence from vegetable farmers in the Republic of Benin. Rural Extens. Innov. Syst. 20, 10–22. doi: 10.3316/informit.T2024061100016000227415077 CrossRef Google Scholar

Rodríguez Montes SJ, Varón Devia EH, Chaali N, Jaramillo-Barrios CI, Flórez Cardenas CM, Ouazaa S and Polo-Murcia SM (2026) Climate-driven integrated management of Neohydatothrips signifer (Thysanoptera: Thripidae) to improve sustainability and export compliance in yellow passion fruit from Huila (Colombia). Front. Agron. 8:1725079. doi: 10.3389/fagro.2026.1725079

Перевод статьи «Climate-driven integrated management ofNeohydatothrips signifer(Thysanoptera: Thripidae) to improve sustainability and export compliance in yellow passion fruit from Huila (Colombia)» автора Rodríguez Montes SJ, Varón Devia EH, Chaali N, Jaramillo-Barrios CI, Flórez Cardenas CM, Ouazaa S and Polo-Murcia SM, оригинал доступен по ссылке. Лицензия: CC BY. Изменения: переведено на русский язык