Опубликовано 9 часов назад

Ферментационная подстилка снижает стресс у гусей и улучшает их самочувствие

Традиционное животноводство ограничивает проявление естественного поведения и усиливает стрессовые реакции животных. В данном исследовании изучалось влияние системы ферментационной подстилки, являющейся новой благоприятной для благополучия животных системой, на поведение и стрессоустойчивость гусей.

Методы: 240 белых северных гусей (Anser cygnoides) были случайным образом распределены в две группы: группа с напольным содержанием (контрольная группа, Ct) и группа с содержанием на ферментационной подстилке (опытная группа, Tre). Проведён анализ поведенческих паттернов и биохимических показателей крови после транспортировки.

Результаты: По сравнению с контрольной группой, в опытной группе было отмечено достоверно более продолжительное время, затрачиваемое на сидение, ходьбу, поклёвывание клетки и комфортное поведение, а также снижение продолжительности стояния и расклёва перьев (p < 0,05). После транспортировки уровни HSP70, HSP90, кортикостерона (CORT), субстанции P (SP), гаптоглобина (Hpt), интерлейкинов IL-2 и IL-6, а также малонового диальдегида (MDA) в сыворотке крови были достоверно ниже в опытной группе (p < 0,05), тогда как уровни иммуноглобулинов IgA, IgG, IgM, интерлейкина IL-4, супероксиддисмутазы (SOD) и глутатионпероксидазы (GSH-Px) были достоверно выше (p < 0,05).

Обсуждение: В заключение, содержание на ферментационной подстилке улучшает поведенческие проявления и повышает стрессоустойчивость у гусей.

Обогащение среды — это технический подход, оптимизирующий условия содержания животных в неволе для улучшения их биологических функций. Его суть заключается в содействии улучшению физиологического и поведенческого состояния животных путем повышения сложности окружающей среды (123456). Фермерство с использованием ферментационной подстилки представляет собой экологически чистую технологию содержания животных, в которой в качестве подстилочного материала используются сельскохозяйственные отходы, такие как опилки, рисовая шелуха и солома, с добавлением микробных консорциумов для разложения навоза. Ферментированная подстилка не только снижает загрязнение окружающей среды отходами животноводства, но и обогащает среду, тем самым улучшая условия содержания сельскохозяйственных животных (789). Транспортировка является неизбежным и критическим этапом в управлении животными, содержащимися в неволе, который может вызывать стресс в разной степени и, как следствие, влиять на иммунитет, поведение и производственные показатели, что ставит под угрозу благополучие животных (1011121314151617). Несколько исследований показали, что стресс, вызванный транспортировкой, значительно повышает уровни сывороточных кортикостерона (CORT), белков теплового шока (HSP90 и HSP70), субстанции P (SP) и гаптоглобина (HP) у птицы, одновременно подавляя иммунную функцию и антиоксидантную способность (131415). В связи с этим поиск эффективных стратегий для снижения транспортного стресса стал актуальной задачей. В последние годы фермерство с использованием ферментационной подстилки, как инновационная модель разведения, привлекло значительное внимание. Однако большинство существующих исследований посвящены применению этой технологии в свиноводстве и крупном рогатом скоте, а также ее влиянию на рост и качество мяса (181920), тогда как ее воздействие на поведение и стрессоустойчивость у гусей остается недостаточно изученным. Поэтому данное исследование было направлено на изучение влияния фермерства с использованием ферментационной подстилки на поведенческие проявления и стрессоустойчивость у гусей, а также на оценку его потенциальной ценности как меры по улучшению благополучия животных в птицеводстве.

2.1 Этическое заявление

Все эксперименты были одобрены и проведены в соответствии с руководящими принципами Институционального комитета по уходу и использованию животных Хэйлунцзянского сельскохозяйственного университета имени Баи (DWKJXY2023086).

2.2 Животные и дизайн эксперимента

Для исследования были отобраны 240 здоровых белых северных гусей (Anser cygnoides) в возрасте 45 дней, которые были случайным образом распределены в две группы: группа с напольным содержанием (контрольная группа; группа Ct) и группа с содержанием на ферментационной подстилке (опытная группа; группа Tre). Каждая группа состояла из 120 птиц, по 6 повторностей в группе и 20 птиц в каждой повторности (самки:самцы = 1:1). Группа Ct содержалась в традиционной напольной системе без подстилочного материала, а только со слоем песчаной почвы. Группа Tre содержалась на ферментационной подстилке (подстилка состояла из базового слоя измельченной кукурузной соломы высотой 40 см и верхнего слоя рисовой шелухи высотой 5 см, на поверхность которого равномерно распылялись пробиотики. Пробиотики были получены от исследовательской группы по биоконверсии сельскохозяйственных отходов в холодных регионах и развитию высококачественных сельскохозяйственных технологий Северо-Восточного сельскохозяйственного университета). Был проведен 9-недельный кормовой эксперимент. Каждая повторность содержалась в загоне размером 3,5 м × 4 м, оборудованном автоматической системой поения и кормушкой. Рацион был предоставлен компанией Daqing Hefeng Co., Ltd. (Дацин, Хэйлунцзян, Китай). Его питательный состав был следующим: сырой протеин ≥ 16,0%, метионин 0,3–0,9%, сырая клетчатка ≤ 7,0%, сырая зола ≤ 12,0%, влажность 12,0%, NaCl 0,3–1,2%, кальций 0,4–1,5% и общий фосфор ≥ 0,3%. Все животные имели свободный доступ к корму и воде. Условия содержания обеспечивали естественную вентиляцию и освещение. Вакцинация проводилась в соответствии со стандартизированным протоколом иммунизации, принятым в коммерческом птицеводстве. В период кормления регулярно контролировалась высота подстилки. Подстилка пополнялась, когда ее расход превышал 40% от первоначального объема. Испытание на транспортный стресс проводилось после 9-недельного периода выращивания. Перед транспортировкой гуси голодали в течение 10 часов при свободном доступе к воде. Общая продолжительность транспортировки составила 3 часа. По завершении транспортировки из каждой повторности случайным образом отбиралась одна особь для эвтаназии (гуси подвергались эвтаназии путем декапитации, выполняемой профессиональными забойщиками, в строгом соответствии с критериями, изложенными в Руководстве по эвтаназии животных AVMA издания 2020 года) и забора крови, что дало окончательный объем выборки из шести гусей на группу. Образцы крови собирались в центрифужные пробирки объемом 10 мл и оставлялись для образования сгустка при комнатной температуре. Затем образцы центрифугировались при 2500 об/мин в течение 10 минут. Сыворотка собиралась и хранилась при температуре –80 °C для последующего анализа сывороточных показателей.

2.3 Поведенческие наблюдения

Перед началом данного эксперимента 24 гуся (12 из группы Ct и 12 из группы Tre, по 2 случайно выбранных из каждой повторности) были помечены специальными безопасными для животных восковыми карандашами для облегчения последующих поведенческих наблюдений. Поведение гусей регистрировалось непрерывно в течение 3 дней на восьмой неделе экспериментального периода с помощью оборудования видеонаблюдения (AUX-7780, Jovision Technology Co., Ltd., Цзинань, Китай). Камеры были закреплены на ограждениях загонов, чтобы обеспечить полное покрытие всех повторностных загонов и четкую запись поведения подопытных гусей. Определения регистрируемых поведенческих актов представлены в таблице 1.

Таблица 1 Категории и определения поведенческих актов.

После видеозаписи все данные были сохранены на внешних жестких дисках и проанализированы одним наблюдателем для обеспечения согласованности. Основываясь на суточных паттернах активности и периодах высокой поведенческой интенсивности, были выбраны периоды наблюдения дважды в день (9:00–12:00, 13:00–16:00). Состояние поведения (включая кормление, лежание, ходьбу и стояние) оценивалось количественно с использованием метода сканирования выборки с интервалом в одну секунду в течение трехдневного периода наблюдения. Продолжительность каждого состояния поведения рассчитывалась как процент от общего времени наблюдения. Событийные поведенческие акты (включая питье, поклевывание предметов, чистку оперения, комфортное поведение и расклев перьев) регистрировались с использованием метода непрерывного наблюдения. Каждое проявление событийного поведенческого акта учитывалось как один случай, и подсчитывалась общая частота каждого событийного поведенческого акта.

2.4 ИФА для сывороточных показателей

Концентрации кортикостерона (CORT), субстанции P (SP), гаптоглобина (HP), иммуноглобулинов (IgA, IgG, IgM) и интерлейкинов (IL-2, IL-4, IL-6) в сыворотке крови белых северных гусей измерялись с использованием коммерческих наборов для ИФА (Shanghai Enzyme Link Biotechnology Co., Ltd., Китай). Уровни малонового диальдегида (MDA), глутатионпероксидазы (GSH-Px) и супероксиддисмутазы (SOD) в сыворотке крови гусей определялись с использованием наборов для биохимического анализа (Suzhou Grace Biotechnology Co., Ltd., Китай). Все процедуры выполнялись строго в соответствии с инструкциями производителя.

2.5 Статистический анализ

Статистический анализ проводился с использованием программного обеспечения SPSS 26.0. Нормальность распределения данных оценивалась с использованием критерия Шапиро–Уилка. Для данных с нормальным распределением использовался независимый t-критерий, а для данных с ненормальным распределением — U-критерий Манна–Уитни. Все данные представлены как среднее значение ± SEM. Статистическая значимость определялась как p < 0,05, p < 0,01 и p < 0,001 по сравнению с контрольной группой; «ns» означает отсутствие значимости.

3.1 Влияние фермерства с использованием ферментационной подстилки на поведение белых северных гусей

Влияние фермерства с использованием ферментационной подстилки на поведение гусей показано на рисунке 1. По сравнению с группой Ct, гуси в группе Tre показали значительное увеличение продолжительности сидения, ходьбы, поклевывания клетки и комфортного поведения (p < 0,05), но значительное снижение стояния и расклева перьев (p < 0,05). Достоверных различий в поведении кормления, питья и чистки оперения между двумя группами не наблюдалось (p > 0,05).

Рисунок 1 Влияние фермерства с использованием ферментационной подстилки на поведение гусей (A–I). Ct: контрольная группа; Tre: группа с ферментационной подстилкой. Все данные представлены как среднее значение ± SEM. Статистическая значимость определялась как p < 0,05, p < 0,01 и p < 0,001 по сравнению с контрольной группой; «ns» означает отсутствие значимости.

3.2 Влияние фермерства с использованием ферментационной подстилки на уровни сывороточных HSP70 и HSP90 у белых северных гусей после транспортного стресса

Как показано на рисунке 2, у гусей в группе Tre уровни сывороточных HSP70 и HSP90 были значительно ниже, чем в группе Ct (p < 0,05).

Рисунок 2 Влияние фермерства с использованием ферментационной подстилки на уровни сывороточных HSP70 (A) и HSP90 (B) у гусей после транспортного стресса. Ct: контрольная группа; Tre: группа с ферментационной подстилкой. Все данные представлены как среднее значение ± SEM. Статистическая значимость определялась как p < 0,05, p < 0,01 и p < 0,001 по сравнению с контрольной группой; «ns» означает отсутствие значимости.

3.3 Влияние фермерства с использованием ферментационной подстилки на уровни сывороточных стрессовых гормонов у белых северных гусей после транспортного стресса

Как показано на рисунке 3, у гусей в группе Tre уровни сывороточных CORT, SP и HP были значительно ниже, чем в группе Ct (p < 0,05).

Рисунок 3 Влияние фермерства с использованием ферментационной подстилки на уровни сывороточных CORT (A), SP (B) и HP (C) у гусей после транспортного стресса. Ct: контрольная группа; Tre: группа с ферментационной подстилкой. Все данные представлены как среднее значение ± SEM. Статистическая значимость определялась как p < 0,05, p < 0,01 и p < 0,001 по сравнению с контрольной группой; «ns» означает отсутствие значимости.

3.4 Влияние фермерства с использованием ферментационной подстилки на уровни сывороточных иммуноглобулинов у белых северных гусей после транспортного стресса

Как показано на рисунке 4, уровни сывороточных IgA и IgM были значительно выше в группе Tre, чем в группе Ct (p < 0,05), в то время как достоверных различий в уровнях сывороточного IgG между группами обнаружено не было (p > 0,05).

Рисунок 4 Влияние фермерства с использованием ферментационной подстилки на уровни сывороточных иммуноглобулинов у гусей после транспортного стресса (A–C). Ct: контрольная группа; Tre: группа с ферментационной подстилкой. Все данные представлены как среднее значение ± SEM. Статистическая значимость определялась как p < 0,05, p < 0,01 и p < 0,001 по сравнению с контрольной группой; «ns» означает отсутствие значимости.

3.5 Влияние фермерства с использованием ферментационной подстилки на уровни сывороточных факторов воспаления у белых северных гусей после транспортного стресса

Как показано на рисунке 5, уровни сывороточных IL-2 и IL-6 были значительно ниже в группе Tre, чем в группе Ct (p < 0,05), в то время как достоверных различий в уровнях сывороточного IL-4 между группами обнаружено не было (p > 0,05).

Рисунок 5 Влияние фермерства с использованием ферментационной подстилки на уровни сывороточных факторов воспаления у гусей после транспортного стресса (A–C). Ct: контрольная группа; Tre: группа с ферментационной подстилкой. Все данные представлены как среднее значение ± SEM. Статистическая значимость определялась как p < 0,05, p < 0,01 и p < 0,001 по сравнению с контрольной группой; «ns» означает отсутствие значимости.

3.6 Влияние фермерства с использованием ферментационной подстилки на антиоксидантную способность сыворотки крови белых северных гусей после транспортного стресса

Как показано на рисунке 6, уровни сывороточных SOD и GSH-Px были значительно выше в группе Tre, чем в группе Ct (p < 0,05), но уровень сывороточного MDA был значительно снижен (p < 0,05).

Рисунок 6 Влияние фермерства с использованием ферментационной подстилки на антиоксидантную способность сыворотки крови у гусей после транспортного стресса (A–C). Ct: контрольная группа; Tre: группа с ферментационной подстилкой. Все данные представлены как среднее значение ± SEM. Статистическая значимость определялась как p < 0,05, p < 0,01 и p < 0,001 по сравнению с контрольной группой; «ns» означает отсутствие значимости.

Поведенческие проявления птицы служат важным показателем, отражающим ее физиологическое состояние здоровья и уровень благополучия. В данном исследовании группа с ферментационной подстилкой значительно увеличила продолжительность лежания и ходьбы у гусей, сократив при этом время стояния, что, возможно, связано с тем, что солома улучшила комфортность напольного покрытия в помещении для содержания. Повышенный комфорт увеличил время лежания у гусей, а подстилка также снизила нагрузку на ноги, что, в свою очередь, привело к увеличению продолжительности ходьбы. Аналогичные исследования показали, что куры-несушки демонстрируют больше ходьбы и сидения в условиях содержания с высоким обогащением среды (18), что также свидетельствует о том, что фермерство с использованием ферментационной подстилки может служить для увеличения обогащения среды. Расклев перьев представляет собой серьезную проблему для благополучия в птицеводстве, характеризуется тем, что птицы выщипывают, клюют и даже поедают перья друг друга, что приводит к повреждениям кожи (18, 19). Это поведение нарушает теплоизоляцию перьев, снижает эффективность конверсии корма и в тяжелых случаях может приводить к смертности, что негативно влияет как на благополучие животных, так и на продуктивность (20). Данное исследование показало, что фермерство с использованием ферментационной подстилки снизило расклев перьев, но увеличило поведение поклевывания при поиске корма у гусей, вероятно, потому что подстилочный материал предоставлял возможности для исследования и поиска корма, тем самым перенаправляя мотивацию к клюву. Аналогично, Петтерссон и др. обнаружили, что предоставление курам-несушкам ресурсных пакетов, таких как дополнительные кормушки, металлические колокольчики и укрытия, способствовало поведению поиска корма и снижало расклев перьев, эффективно предотвращая повреждения кожи и открытые раны (21, 22). Повышенное обогащение среды также способствует проявлению большего количества комфортного поведения, такого как чистка оперения, которое было значительно усилено у кур, содержащихся в обогащенных клетках (23). Безопасные и комфортные условия дополнительно способствуют таким поведенческим актам, как потягивание ног и взмахи крыльями (24). В данном исследовании подстилочный материал в системе с ферментационной подстилкой служил формой обогащения среды, позволяя гусям демонстрировать более широкий спектр естественных поведенческих актов.

Белки теплового шока (HSP) являются высококонсервативными молекулярными шаперонами и хорошо установленными биомаркерами клеточного стресса. При нормальных физиологических условиях экспрессия HSP остается низкой, но значительно повышается в ответ на различные стрессоры (например, окислительный стресс, токсины, тепловой стресс) для защиты клеточной целостности и метаболического гомеостаза (25–27). Среди них Hsp70 и Hsp90 являются основными белками теплового шока, которые значительно индуцируются и экспрессируются в условиях стресса. Они участвуют в транспортировке и деградации белков, поддерживают внутриклеточную конформацию белков, защищают клетки от воздействия окружающей среды и играют важную роль в защите от стресса (28). Ли и др. обнаружили, что обогащение среды увеличивало экспрессию HSP70 и HSP90 в селезенке кур-несушек для повышения стрессоустойчивости (16). Однако данное исследование показало, что уровни сывороточных Hsp70 и Hsp90 были значительно ниже в группе с ферментационной подстилкой, чем в группе с напольным содержанием после перенесенного транспортного стресса. Разница, возможно, обусловлена повышенной стрессоустойчивостью, развившейся у гусей, выращиваемых в обогащенной среде с ферментационной подстилкой. Следовательно, при воздействии одного и того же стрессора этим гусям требовалась менее выраженная реакция HSP по сравнению с гусями, выращиваемыми в условиях напольного содержания. Гипоталамо-гипофизарно-надпочечниковая ось (HPA) активируется при стрессе, что приводит к повышению уровня глюкокортикоидов (29). Следовательно, концентрация CORT является надежным показателем тяжести стресса у птицы (30). Транспортный стресс является серьезной проблемой в птицеводстве, связанной с повышением уровня CORT в сыворотке крови (31). Согласуясь с результатами по HSP, группа с ферментационной подстилкой показала значительно более низкие уровни CORT в сыворотке крови после транспортировки, что дополнительно подтверждает гипотезу о том, что эта система содержания повышает стрессоустойчивость. Кроме того, SP представляет собой нейропептид, связанный с болевыми порогами у птицы, и служит биомаркером боли и ноцицепции у животных (32). Хьюмс и др. продемонстрировали, что SP функционирует как ключевой регулятор восприятия боли и чрезмерно секретируется в стрессовых условиях (33). HP является белком острой фазы, концентрация которого, как было показано, положительно коррелирует с уровнем стресса у птицы, что делает его надежным показателем стресса у животных (34). В данном исследовании уровни сывороточных субстанции SP и HP были значительно снижены у гусей, выращиваемых на ферментационной подстилке, после транспортного стресса. Это синергическое снижение, согласующееся с изменениями CORT и HSP, предоставляет многомерные доказательства того, что фермерство с использованием ферментационной подстилки снижает транспортный стресс путем повышения общей стрессоустойчивости гусей.

Иммуноглобулины являются жизненно важными компонентами иммунной системы, поддерживающими иммунологический гомеостаз. Интенсивный стресс может нарушать иммунную функцию и снижать экспрессию иммуноглобулинов у животных (35). В данном исследовании уровни сывороточных IgA и IgM были значительно выше у гусей, выращиваемых на ферментационной подстилке, после транспортного стресса, чем у гусей при напольном содержании. Поскольку известно, что обогащение среды повышает уровни сывороточных иммуноглобулинов у животных (36), это может объяснять повышенные концентрации IgA и IgM, наблюдаемые в группе Tre. Интерлейкины (IL) являются ключевыми цитокинами, модулирующими иммунные и воспалительные реакции. В частности, IL-2 и IL-6 играют важнейшую роль в усилении воспаления (37), тогда как IL-4, продуцируемый различными иммунными клетками, выполняет противовоспалительные функции (38). IL-2 также регулирует Т-лимфоциты и необходим для поддержания иммунного гомеостаза (39). Растущее количество данных свидетельствует о том, что транспортный стресс вызывает высвобождение различных факторов воспаления у птицы (14, 16). В настоящем исследовании уровни сывороточных IL-2 и IL-6 были значительно ниже в группе с ферментационной подстилкой после транспортного стресса, в то время как достоверных различий в уровнях IL-4 по сравнению с напольным содержанием обнаружено не было. Это свидетельствует о том, что среда с ферментационной подстилкой повышала стрессоустойчивость гусей, тем самым подавляя избыточную экспрессию провоспалительных цитокинов при остром стрессе. Этот результат согласуется с предыдущими исследованиями Арранса и др., которые сообщили, что обогащение среды может снижать экспрессию факторов воспаления (40), что дополнительно подтверждает противовоспалительные преимущества системы с ферментационной подстилкой.

Когда организм подвергается стрессу, внутренний окислительно-восстановительный баланс нарушается, что приводит к дисбалансу между образованием и удалением свободных радикалов/активных форм кислорода (ROS), что, в свою очередь, вызывает повреждение тканей и клеток и приводит к окислительному стрессу (41). Окислительный стресс является одной из основных проблем, с которыми сталкиваются животные во время транспортировки (42). Чтобы смягчить вредное воздействие окислительного стресса, организм вырабатывает антиоксидантные ферменты, такие как SOD и GSH-Px, которые удаляют свободные радикалы и ROS (43). Следовательно, уровни SOD и GSH-Px в сыворотке крови животных отражают их антиоксидантную способность. В данном исследовании уровни сывороточных SOD и GSH-Px были значительно выше у гусей, выращиваемых в системе с ферментационной подстилкой, после транспортного стресса по сравнению с напольным содержанием. Это указывает на то, что фермерство с использованием ферментационной подстилки повышает антиоксидантную способность гусей, тем самым снижая повреждения, вызванные окислительным стрессом. MDA является конечным продуктом перекисного окисления липидов. Его высвобождение увеличивается в условиях окислительного стресса (44, 45), и уровень MDA отражает степень окисления липидов в клетках. В данном исследовании уровни сывороточного MDA были значительно ниже в группе с ферментационной подстилкой после транспортного стресса, что дополнительно показывает, что эта система содержания улучшает антиоксидантную способность гусей и повышает их общую стрессоустойчивость.

Таким образом, кормление в системе фермерства с использованием ферментационной подстилки улучшает поведенческие показатели гусей и повышает их устойчивость к транспортному стрессу за счет усиления антиоксидантной способности, укрепления иммунной функции и снижения уровней провоспалительных цитокинов и стрессовых гормонов.

1. Dávila S. G., Campo J. L., Gil M. G., Prieto M. T., Torres O. (2011). Effects of auditory and physical enrichment on 3 measurements of fear and stress (tonic immobility duration, heterophil to lymphocyte ratio, and fluctuating asymmetry) in several breeds of layer chicks. Poult. Sci. 90, 2459–2466. doi: 10.3382/ps.2011-01595. CrossRef. Google Scholar.

2. Kempermann G. (2019). Environmental enrichment, new neurons and the neurobiology of individuality. Nat. Rev. Neurosci. 20, 235–245. doi: 10.1038/s41583-019-0120-x. CrossRef. Google Scholar.

3. Meng F., Chen D., Li X., Li J. H., Bao J. (2014). Effects of large or small furnished cages on performance, welfare and egg quality of laying hens. Anim. Prod. Sci. 55, 793–798. doi: 10.1071/AN13552. CrossRef. Google Scholar.

4. Rodenburg T. B., Tuyttens F. A. M., de Reu K., Herman L., Zoons J., Sonck B. (2008). Welfare assessment of laying hens in furnished cages and non-cage systems: an on-farm comparison. Anim. Welf. 17, 363–373. doi: 10.1017/S096272860002786X. CrossRef. Google Scholar.

5. Altan Ö., Şeremet Ç., Bayraktar H. (2013). The effects of early environmental enrichment on performance, fear and physiological responses to acute stress of broiler. Eur. Poult. Sci. 77, 23–28. doi: 10.1016/S0003-9098(25)01485-7. CrossRef. Google Scholar.

6. Lourenço da Silva M. I., Almeida Paz I. C. L., Chaves G. H. C., Almeida I. C. L., Ouros C. C. D., Souza S. R. L., et al. (2021). Behaviour and animal welfare indicators of broiler chickens housed in an enriched environment. PLoS One 16, e0256963. doi: 10.1371/journal.pone.0256963. CrossRef. Google Scholar.

7. Matur E., Eraslan E., Akyazi I., Ergul Ekiz E., Eseceli H., Keten M., et al. (2015). The effect of furnished cages on the immune response of laying hens under social stress. Poult. Sci. 94, 2853–2862. doi: 10.3382/ps/pev297. CrossRef. Google Scholar.

8. Wang Y., Dong H., Zhu Z., Gerber P. J., Xin H., Smith P., et al. (2017). Mitigating greenhouse gas and ammonia emissions from swine manure management: a system analysis. Environ. Sci. Technol. 51, 4503–4511. doi: 10.1021/acs.est.6b06430. CrossRef. Google Scholar.

9. Pavlik A., Jezova D., Zapletal D., Bakos J., Jelinek P. (2008). Impact of housing technology on blood plasma corticosterone levels in laying hens. Acta Vet. Hung. 56, 515–527. doi: 10.1556/AVet.56.2008.4.9. CrossRef. Google Scholar.

10. Schwartzkopf-Genswein K. S., Faucitano L., Dadgar S., Shand P., González L. A., Crowe T. G. (2012). Road transport of cattle, swine and poultry in North America and its impact on animal welfare, carcass and meat quality: a review. Meat Sci. 92, 227–243. doi: 10.1016/j.meatsci.2012.04.010. CrossRef. Google Scholar.

11. Rehman Z. U., Meng C., Sun Y., Safdar A., Pasha R. H., Munir M., et al. (2018). Oxidative stress in poultry: lessons from the viral infections. Oxidative Med. Cell. Longev. 2018, 5123147. doi: 10.1155/2018/5123147. CrossRef. Google Scholar.

12. Wein Y., Geva Z., Bar-Shira E., Friedman A. (2017). Transport-related stress and its resolution in Turkey pullets: activation of a pro-inflammatory response in peripheral blood leukocytes. Poult. Sci. 96, 2601–2613. doi: 10.3382/ps/pex076. CrossRef. Google Scholar.

13. Chen J., Xu W. Y., Gu Y., Tang Y. X., Xu X. W., Li X. N., et al. (2024). Inhibition of mtDNA-PRRs pathway-mediated sterile inflammation by astragalus polysaccharide protects against transport stress-induced cardiac injury in chicks. Poult. Sci. 103, 103638. doi: 10.1016/j.psj.2024.103638. CrossRef. Google Scholar.

14. Chen J., Tang Y. X., Kang J. X., Xu Y. R., Elsherbeni A. I. A., Gharib H. B. A., et al. (2022). Astragalus polysaccharide alleviates transport stress-induced heart injury in newly hatched chicks via ERS-UPR-autophagy dependent pathway. Poult. Sci. 101, 102030. doi: 10.1016/j.psj.2022.102030. CrossRef. Google Scholar.

15. Yerpes M., Llonch P., Manteca X. (2021). Effect of environmental conditions during transport on chick weight loss and mortality. Poult. Sci. 100, 129–137. doi: 10.1016/j.psj.2020.10.003. CrossRef. Google Scholar.

16. Li C., Zhang R., Wei H., Wang Y., Chen Y., Zhang H., et al. (2021). Enriched environment housing improved the laying hen's resistance to transport stress via modulating the heat shock protective response and inflammation. Poult. Sci. 100, 100939. doi: 10.1016/j.psj.2020.12.036. CrossRef. Google Scholar.

17. Matur E., Akyazi İ., Eraslan E., Ergul Ekiz E., Eseceli H., Keten M., et al. (2016). The effects of environmental enrichment and transport stress on the weights of lymphoid organs, cell-mediated immune response, heterophil functions and antibody production in laying hens. Anim. Sci. J. 87, 284–292. doi: 10.1111/asj.12411. CrossRef. Google Scholar.

18. Dai J., Li C., Zhao L., Guan C., Yang C., Zhang N., et al. (2022). Scutellarin protects the kidney from ischemia/reperfusion injury by targeting Nrf2. Nephrology 27, 690–700. doi: 10.1111/nep.14069. CrossRef. Google Scholar.

19. Bilcík B., Keeling L. J. (1999). Changes in feather condition in relation to feather pecking and aggressive behaviour in laying hens. Br. Poult. Sci. 40, 444–451. doi: 10.1080/00071669987188. CrossRef. Google Scholar.

20. van Staaveren N., Ellis J., Baes C. F., Harlander-Matauschek A. (2021). A meta-analysis on the effect of environmental enrichment on feather pecking and feather damage in laying hens. Poult. Sci. 100, 397–411. doi: 10.1016/j.psj.2020.11.006. CrossRef. Google Scholar.

21. Pettersson I. C., Weeks C. A., Nicol C. J. (2017). Provision of a resource package reduces feather pecking and improves ranging distribution on free-range layer farms. Appl. Anim. Behav. Sci. 195, 60–66. doi: 10.1016/j.applanim.2017.06.007. CrossRef. Google Scholar.

22. Elmore M. R., Elischer M. F., Claeys M. C., Pajor E. A. (2015). The effects of different flooring types on the behavior, health, and welfare of finishing beef steers. J. Anim. Sci. 93, 1258–1266. doi: 10.2527/jas.2014-8399. CrossRef. Google Scholar.

23. Shimmura T., Maekawa N., Hirahara S., Tanaka T., Appleby M. C. (2018). Development of furnished cages re-using conventional cages for laying hens: behaviour, physical condition and productivity. Anim. Sci. J. 89, 498–504. doi: 10.1111/asj.12955. CrossRef. Google Scholar.

24. Shimmura T., Azuma T., Eguchi Y., Uetake K., Tanaka T. (2009). Effects of separation of resources on behaviour, physical condition and production of laying hens in furnished cages. Br. Poult. Sci. 50, 39–46. doi: 10.1080/00071660802613260. CrossRef. Google Scholar.

25. Zhao J., Xing H., Liu C., Zhang Z., Xu S. (2016). Effect of selenium deficiency on nitric oxide and heat shock proteins in chicken erythrocytes. Biol. Trace Elem. Res. 171, 208–213. doi: 10.1007/s12011-015-0527-9. CrossRef. Google Scholar.

26. Morrow G., Hightower L. E., Tanguay R. M. (2015). Small heat shock proteins: big folding machines. Cell Stress Chaperones 20, 207–212. doi: 10.1007/s12192-014-0561-0. CrossRef. Google Scholar.

27. Larkins N. T., Murphy R. M., Lamb G. D. (2012). Influences of temperature, oxidative stress, and phosphorylation on binding of heat shock proteins in skeletal muscle fibers. Am. J. Physiol. Cell Physiol. 303, C654–C665. doi: 10.1152/ajpcell.00180.2012. CrossRef. Google Scholar.

28. Whitesell L., Lindquist S. L. (2005). HSP90 and the chaperoning of cancer. Nat. Rev. Cancer 5, 761–772. doi: 10.1038/nrc1716. CrossRef. Google Scholar.

29. Hyun S. A., Lee Y. J., Jang S., Ko M. Y., Lee C. Y., Cho Y. W., et al. (2022). Adipose stem cell-derived extracellular vesicles ameliorates corticosterone-induced apoptosis in the cortical neurons via inhibition of ER stress. Stem Cell Res. Ther. 13, 110. doi: 10.1186/s13287-022-02785-4. CrossRef. Google Scholar.

30. Pitk M., Tilgar V., Kilgas P., Mänd R. (2012). Acute stress affects the corticosterone level in bird eggs: a case study with great tits (Parus major). Horm. Behav. 62, 475–479. doi: 10.1016/j.yhbeh.2012.08.004. CrossRef. Google Scholar.

31. Bedanova I., Voslarova E., Chloupek J., Pistekova V., Forejtek P., Passantino A. (2014). The influence of crate height on selected biochemical indices in captive-reared mallards. Anim. Sci. J. 85, 318–322. doi: 10.1111/asj.12106. CrossRef. Google Scholar.

32. DeVane C. L. (2001). Substance P: a new era, a new role. Pharmacotherapy 21, 1061–1069. doi: 10.1592/phco.21.13.1061.34612. CrossRef. Google Scholar.

33. Humes C., Sic A., Knezevic N. N. (2024). Substance p's impact on chronic pain and psychiatric conditions—a narrative review. Int. J. Mol. Sci. 25, 25. doi: 10.3390/ijms25115905. CrossRef. Google Scholar.

34. Delgado G. E., Kleber M. E., Moissl A. P., Winklhofer-Roob B. M., Krämer B. K., Renner W., et al. (2024). Haptoglobin polymorphism, vitamin E and mortality: the Ludwigshafen risk and cardiovascular health study. BMJ Nutr. Prevent. Health 7, e001061. doi: 10.1136/bmjnph-2024-001061. CrossRef. Google Scholar.

35. Li S., Li J., Liu Y., Li C., Zhang R., Bao J. (2020). Effects of intermittent mild cold stimulation on mRNA expression of immunoglobulins, cytokines, and toll-like receptors in the small intestine of broilers. Animals 10, 10. doi: 10.3390/ani10091492. CrossRef. Google Scholar.

36. Bice B. D., Stephens M. R., Georges S. J., Venancio A. R., Bermant P. C., Warncke A. V., et al. (2017). Environmental enrichment induces pericyte and IgA-dependent wound repair and lifespan extension in a colon tumor model. Cell Rep. 19, 760–773. doi: 10.1016/j.celrep.2017.04.006. CrossRef. Google Scholar.

37. Schaper F., Rose-John S. (2015). Interleukin-6: biology, signaling and strategies of blockade. Cytokine Growth Factor Rev. 26, 475–487. doi: 10.1016/j.cytogfr.2015.07.004. CrossRef. Google Scholar.

38. Gordon S. (2003). Alternative activation of macrophages. Nat. Rev. Immunol. 3, 23–35. doi: 10.1038/nri978. CrossRef. Google Scholar.

39. Yuan Y., Kolios A. G. A., Liu Y., Zhang B., Li H., Tsokos G. C., et al. (2022). Therapeutic potential of interleukin-2 in autoimmune diseases. Trends Mol. Med. 28, 596–612. doi: 10.1016/j.molmed.2022.04.010. CrossRef. Google Scholar.

40. Arranz L., De Castro N. M., Baeza I., Maté I., Viveros M. P., De Fuente M. (2010). Environmental enrichment improves age-related immune system impairment: long-term exposure since adulthood increases life span in mice. Rejuvenation Res. 13, 415–428. doi: 10.1089/rej.2009.0989. CrossRef. Google Scholar.

41. Sies H. (2015). Oxidative stress: a concept in redox biology and medicine. Redox Biol. 4, 180–183. doi: 10.1016/j.redox.2015.01.002. CrossRef. Google Scholar.

42. Zhang H., Chen F., Liang Z., Wu Y., Pi J., Wang L., et al. (2020). Analysis of miRNAs and their target genes associated with mucosal damage caused by transport stress in the mallard duck intestine. PLoS One 15, e0237699. doi: 10.1371/journal.pone.0237699. CrossRef. Google Scholar.

43. Kurutas E. B. (2016). The importance of antioxidants which play the role in cellular response against oxidative/nitrosative stress: current state. Nutr. J. 15, 71. doi: 10.1186/s12937-016-0186-5. CrossRef. Google Scholar.

44. Liu J., Zheng Y., Yang S., Zhang L., Liu B., Zhang J., et al. (2024). Targeting antioxidant factor Nrf2 by raffinose ameliorates lipid dysmetabolism-induced pyroptosis, inflammation and fibrosis in NAFLD. Phytomedicine 130, 155756. doi: 10.1016/j.phymed.2024.155756. CrossRef. Google Scholar.

45. Zhang J., Li H., Zhang E., Lu Y., Liu B., Yan K., et al. (2025). Trichothecenes toxicity in humans and animals: unraveling the mechanisms and harnessing phytochemicals for prevention. Comp. Biochem. Physiol. C Toxicol. Pharmacol. 296, 110226. doi: 10.1016/j.cbpc.2025.110226. CrossRef. Google Scholar.

Li H, Yang J, Zhang J, Zhao L, Zhou T, Chen H, Li J, Zhao S and Yin G (2026) Fermentation bed farming improves behavioral expression and stress resistance in geese. Front. Vet. Sci. 13:1756186. doi: 10.3389/fvets.2026.1756186

Перевод статьи «Fermentation bed farming improves behavioral expression and stress resistance in geese» авторов Li H, Yang J, Zhang J, Zhao L, Zhou T, Chen H, Li J, Zhao S and Yin G., оригинал доступен по ссылке. Лицензия: CC BY. Изменения: переведено на русский язык