Опубликовано 20.07 13:00

Как освещение и засоление влияют на качество галофитов при выращивании в закрытых системах

Учитывая ограниченность земельных и водных ресурсов, а также изменение климатических условий, выращивание галофитов в защищённом грунте с искусственным климатом (indoor-выращивание) имеет высокий потенциал для значительного вклада в мировое сельское хозяйство в будущем. Примечательно, что indoor-выращивание и классическое тепличное культивирование различаются по световому режиму (искусственное и солнечное освещение соответственно), что может влиять на метаболизм растений. Однако до сих пор не исследовано, как это влияет на культивирование галофитов.

Чтобы ответить на этот вопрос, мы изучили урожайность, содержание абсцизовой кислоты, каротиноидов, хлорофиллов, а также хлоридов у трёх видов галофитов (Cochlearia officinalis, Atriplex hortensis и Salicornia europaea), различающихся по механизмам солеустойчивости, при четырёх уровнях засоления (от отсутствия соли до 600 мМ NaCl) в двух световых режимах (тепличный / indoor-выращивание). В частности, солевая обработка оказывала сильное влияние на накопление хлоридов, которое лишь незначительно модифицировалось световым режимом. Кроме того, на сырую и сухую биомассу влияли как световой режим, так и засоление. Пигменты по-разному реагировали на солевую обработку и световой режим, что отражает их различные функции в фотосинтетическом аппарате. Мы заключаем, что взаимодействие светового режима и солевой обработки модулирует содержание фотосинтетических пигментов. Наше исследование подчёркивает потенциальные возможности применения выращивания галофитов в системах защищённого грунта с искусственным климатом и показывает, что это перспективная производственная система, обеспечивающая альтернативные пищевые продукты для рационов будущего.

Сокращение землепользования и водопотребления является одной из наиболее сложных задач для будущего производства продуктов питания (FAO, 2020). Одним из подходов к решению этих задач является сочетание indoor-выращивания (в защищённом грунте с искусственным климатом) с солевым сельским хозяйством. Indoor-выращивание обеспечивает возможность круглогодичного получения продукции однородного количества и качества благодаря контролируемым условиям окружающей среды. Эти системы эффективно используют ресурсы за счёт интеллектуальных климатических систем, таких как отопление, вентиляция и кондиционирование воздуха (HVAC); фертигационных систем, например, метода питательного слоя (NFT); а также применения инновационных сенсорных технологий, моделирования и технологий искусственного интеллекта (Asseng и др., 2020; van Delden и др., 2021; Swain, 2022; Norton, 2021). Ключевое значение имеет то, что солевое indoor-выращивание может открыть новые возможности для использования огромного нереализованного потенциала не только солёных водных источников, но и неиспользуемых городских территорий, тем самым революционизируя устойчивые сельскохозяйственные практики и сокращая продовольственные «мили» (Norton, 2021). Солеустойчивые растения (галофиты) являются перспективными кандидатами для солевого indoor-выращивания, поскольку они выдерживают высокие уровни засоления и при этом способствуют здоровому питанию благодаря содержанию вторичных метаболитов растений (PSM). Тем не менее количество и качество этих альтернативных овощей зависят от условий окружающей среды, и поэтому важно исследовать оптимальные условия выращивания для новых систем indoor-выращивания.

Настоящее исследование сосредоточено на трёх различных съедобных галофитах: ложечнице лекарственной (Cochlearia officinalis), лебеде садовой (Atriplex hortensis) и солеросе европейском (Salicornia europaea). Галофиты — это растения, способные расти и размножаться в солёных условиях. Ключевым аспектом солеустойчивости галофитов является осмотическая регуляция, которая отличается от таковой у гликофитов (негалофитных растений) и также различается между видами галофитов (Flowers и Colmer, 2008). Галофиты, которые переносят соль, но не нуждаются в ней для роста и поэтому оптимально растут в условиях от незасоленных до умеренно засоленных сред, классифицируются как факультативные галофиты (Hasanuzzaman и др., 2014). Существуют также виды галофитов, которым для оптимального роста необходима соль; они классифицируются как облигатные галофиты (Hasanuzzaman и др., 2014). В то время как A. hortensis и C. officinalis показывают оптимальный рост при отсутствии соли или при средней засолённости (до 100 мМ), S. europaea показывает оптимальный рост при концентрации соли от 200 до 400 мМ (Wilson и др., 2000; Kachout и др., 2009; Lv и др., 2012; de Vos и Broekman, 2013; He и др., 2017). Для адаптации к засолению галофиты выработали различные механизмы солеустойчивости, а именно солеисключающий, солевыделяющий и солеаккумулирующий механизмы. Солеисключающий механизм снижает поглощение соли корнями, солевыделяющий механизм выводит соль через солевые пузырьки/железы, а солеаккумулирующий механизм способствует накоплению соли в вакуолях клеток (Hasanuzzaman и др., 2014; Chen и др., 2018). Можно предположить, что Salicornia europaea является солеаккумулирующим растением, поскольку она развивает суккулентность стеблей (Song и Wang, 2014; Araus и др., 2021). Большинство видов Atriplex, включая A. hortensis, являются солевыделяющими растениями и формируют солевые пузырьки (Schirmer и Breckle, 1982; Breckle, 2002; Kachout и др., 2009; Yuan и др., 2016). de Vos и Broekman (2013) классифицируют C. officinalis как промежуточный галофит, но не относят его ни к солеаккумулирующим растениям, ни к растениям, формирующим солевые пузырьки/железы. Можно предположить, что C. officinalis является солеисключающим растением, хотя детальные исследования отсутствуют.

Как и у гликофитов, солевой стресс у галофитов возникает при превышении переносимых уровней соли, хотя эти уровни варьируют у разных видов галофитов. О наличии солевого стресса могут свидетельствовать сигнальные молекулы, такие как растительный гормон абсцизовая кислота (АБК). Известно, что АБК является важной сигнальной молекулой и регуляторным фактором в ответ на солевой стресс (Zhu, 2002; Golldack и др., 2014). Важным эффектом АБК является индукция закрытия устьиц замыкающими клетками (Tuteja, 2007). Этот механизм важен для водного статуса растений и включает восприятие влажности воздуха замыкающими клетками и водного потенциала корнями (Julkowska и Testerink, 2015; Ko и Helariutta, 2017). Недавние исследования свидетельствуют о дифференциальной регуляции метаболизма АБК в замыкающих клетках галофитов и гликофитов (Ellouzi и др., 2014; Karimi и др., 2021). Однако лишь несколько исследований учитывали как АБК, так и механизм солеустойчивости. Например, Ben Hassine и др. (2009) показывают, что АБК может быть вовлечена в регуляцию выделения соли у Atriplex halimus.

В последние годы наблюдается значительный рост исследований галофитов, включая выращивание галофитов для производства продуктов питания (Abdelly и др., 2022). Хотя многие исследования сосредоточены на выращивании галофитов в теплицах или в открытом грунте (Ladeiro, 2012; de Vos и Broekman, 2013; Ventura и Sagi, 2013), очень немногие исследования посвящены indoor-выращиванию галофитов (Norton, 2021). Ключевым преимуществом indoor-выращивания является возможность полной модуляции условий окружающей среды. Напротив, тепличное выращивание по-прежнему зависит от внешних условий окружающей среды. Например, существует большая разница в суточном интеграле фотосинтетически активной радиации (DLI) при тепличном выращивании, который зависит от солнечного освещения, в течение года. Особенно в зимние месяцы (ноябрь–февраль) в северных широтах DLI значительно ниже, чем летом (Korczynski и др., 2002; Hernandez Velasco, 2021). Эти различия в освещении могут приводить к нестабильному качеству сельскохозяйственных культур. С другой стороны, искусственное освещение в indoor-выращивании обеспечивает круглогодичное получение однородной продукции и возможность оптимизации условий освещения для урожайности и питательного профиля. Тем не менее, помимо DLI, различия между искусственным и солнечным освещением (естественным светом) включают также различия в спектральном качестве и суточных изменениях, которые также могут влиять на урожайность и пищевую ценность культур. Например, Annunziata и др. (2017) выращивали растения Arabidopsis thaliana при естественном освещении и при двух источниках искусственного света (люминесцентные и светодиодные лампы), причём различные источники света приводили к изменениям в метаболизме растений, таким как суточные изменения в метаболизме углеводов или аминокислот, которые зависят от источника света.

Аналогично, вторичные метаболиты растений (PSM) находятся под влиянием световых условий. В нескольких исследованиях было изучено влияние световых условий на состав PSM у гликофитов (негалофитных растений), например, светодиодов (LED) различного цвета или ультрафиолетового (УФ) излучения (Heinze и др., 2018; Naznin и др., 2019; Maina и др., 2021). Примечательно, что влияние качества света на PSM является как видоспецифичным, так и метаболитоспецифичным. Каротиноиды и хлорофиллы представляют особый интерес из-за их функции фотосинтетически активных пигментов и их фотопротекторных свойств, связанных с изменением световых условий. Хлорофилл a является светособирающей молекулой, преобразующей световую энергию в химическую (Björn и др., 2009). Хлорофилл b важен для стабилизации светособирающего комплекса (LHC) (Tanaka и Tanaka, 2011). Каротиноиды действуют не только как светособиратели, но и как поглотители активных форм кислорода (ROS). Например, β-каротин защищает фотосистему II (PSII) от фотоокислительного повреждения, тушая синглетный кислород, образующийся в PSII (Choudhury и Behera, 2001; Hideg и др., 2002; Trebst, 2003). Известно, что зеаксантин участвует в не-фотохимическом тушении (NPQ), которое растения используют для рассеивания избыточной световой энергии (Gilmore, 2001). Виолаксантин играет очень важную роль в рассеивании энергии у растений в случае, когда свет превышает поглощающую способность фотохимического аппарата (фотопротекция) (Gilmore, 2001). Поскольку хлорофиллы и каротиноиды имеют индивидуальные функции в растениях, важно оценивать их по отдельности. Кроме того, метаболизм каротиноидов подвержен влиянию не только света (Lado и др., 2015; Frede и др., 2018; Frede и др., 2019; Frede и Baldermann, 2022), но и засоления (Kim и др., 2008). Поскольку у галофитов наблюдаются индуцированные засолением изменения уровней PSM (Aghaleh, 2011), вероятно, что взаимодействие между засолением и световыми условиями также влияет на PSM, поскольку солевой стресс также влияет на фотосинтез.

Эффект на PSM представляет особый интерес из-за их полезных для здоровья свойств при употреблении в пищу человеком. В частности, каротиноиды являются важнейшими компонентами рациона человека, поскольку их связывают с профилактикой неинфекционных заболеваний, таких как рак и диабет. Это объясняется их хемопротекторными свойствами (Fiedor и Burda, 2014). Галофиты, например S. europaea, демонстрируют богатый профиль вторичных метаболитов (Kim и др., 2021).

Действительно, исследование влияния условий окружающей среды на урожайность и PSM является ключевым вопросом для продуктов питания, производимых в условиях indoor-выращивания. Для решения этого вопроса наше исследование было направлено на сравнение световых режимов тепличного и indoor-выращивания и их влияния на реакцию на солевой стресс и фотосинтетические пигменты у галофитов. Учитывая это, мы оценили влияние солевой обработки на урожайность, накопление хлоридов и содержание АБК, а также индивидуальных каротиноидов и хлорофиллов в листьях трёх различных видов галофитов (C. officinalis, A. hortensis и S. europaea), выращенных при двух различных световых режимах (тепличный и indoor-выращивание).

Исследование демонстрирует, что галофиты адаптируются видоспецифичным образом к изменяющимся условиям освещения и засоления, и что эти факторы взаимно влияют друг на друга.

Растительный материал и культивирование

Семена S. europaea были приобретены у компании Rühlemann's Kräuter & Duftpflanzen (Германия), а семена C. officinalis и A. hortensis — у компании Magic Garden Seeds (Германия). Растения проращивали в почве [тип субстрата P; pH = 5,9; 120 мг/л N; 120 мг/л PO₄²⁻; 170 мг/л K; 120 мг/л Mg; плотность 430 кг/м³; 70% верхового торфа (степень разложения: H2-H5), 30% глины; Einheitserdewerke Werkverband e.V., Германия]. После полного развития двух листьев растения пересаживали в горшки (диаметр 8 см), содержащие одну треть почвы [тип субстрата T; pH 5,9; 180 мг/л N; 180 мг/л PO₄²⁻; 260 мг/л K; 130 мг/л Mg; плотность 430 кг/м³; 70% верхового торфа (степень разложения: H2-H5), 30% глины; Einheitserdewerke Werkverband e.V., Германия], одну треть мелкого кварцевого песка (размер зерен 0,5–1 мм) и одну треть крупного кварцевого песка (размер зерен 2–3 мм) (Euroquarz GmbH, Германия). Влажность почвы применительно к солевой обработке представлена в Таблице S2. Растения орошали модифицированным раствором Хогланда (Таблица S1).

Световые режимы и солевая обработка

Световые режимы

Тепличное культивирование, световой режим 1 (LR1), проводилось в Институте овощных и декоративных культур им. Лейбница (Гросберен, 52°20′5 с.ш., 13°18′35,3″ в.д.), эксперимент проводился в ноябре 2019 года. Осветительная установка состояла из естественного освещения и дополнительного искусственного источника света (SON-T Agro 400 Вт; Philips, Нидерланды) в течение 7 часов в сутки с 5:00 до 12:00. Таким образом, в среднем растения выращивались при световом/тёмном режиме 11 часов света и 13 часов темноты. Интенсивность естественного света измеряли по плотности потока фотонов фотосинтеза (PPFD) с использованием PAR-датчика (LI-190R Quantum Sensor, LICOR Biosciences GmbH, Германия) на крыше теплицы и рассчитывали с учётом светопропускания стекла (50%). На основе этих данных рассчитывали продолжительность светового дня, интенсивность и DLI с учётом естественного и искусственного света (Таблица 1). Поскольку два повторных эксперимента проводились одновременно, их условия освещения были одинаковыми.

Таблица 1 Параметры освещения светового режима 1 (LR1, теплица) и светового режима 2 (LR2, indoor-выращивание) (средние ± SEM).

Система indoor-выращивания, световой режим 2 (LR2), была организована в климатической камере (Vötsch Industrietechnik GmbH, Германия) также в ноябре 2019 года. Осветительная установка состояла только из искусственного освещения (Clean Ace™ R MT400DL/BH YE; EYE Lighting Europe Ltd., Великобритания), растения выращивались при световом/тёмном режиме 14 часов света и 10 часов темноты (Таблица 1). Повторные эксперименты проводились в идентичных климатических камерах одновременно, но интенсивность света (PPFD) незначительно различалась и указана для климатических камер 1 и 2 (Таблица 1).

Остальные регулируемые климатические условия были установлены одинаково как в теплице, так и при indoor-выращивании: температура 22°C/18°C (день/ночь); влажность 65%; CO₂ 400 ppm.

Солевая обработка

Растения орошали в системе NFT с интервалом 0,5 часа (Таблица S1). Растения адаптировали к системе NFT в течение 1 недели до начала солевой обработки в обоих световых режимах. Для изучения влияния соли в системе NFT использовали четыре концентрации соли: отсутствие соли, 50, 200 или 600 мМ хлорида натрия. Солевую обработку начинали добавлением желаемых концентраций соли в питательный раствор за один этап. Этот момент времени считается началом эксперимента, и с этого момента концентрации соли контролировались и при необходимости корректировались в течение всего экспериментального периода (Рисунок S4). Через 17 дней обработки растения собирали. Содержание хлоридов в субстрате определяли в конце эксперимента (Таблица S2).

Отбор проб растений, сырая и сухая масса

Для определения сырой массы 12 растений срезали у корня, затем надземную часть растений взвешивали как целые растения; затем три растения объединяли в пул, и листья пула взвешивали отдельно. Для дальнейшего анализа содержания метаболитов собирали основные листья A. hortensis и C. officinalis, а зелёную надземную часть (в дальнейшем называемую листьями) S. europaea собирали и объединяли в четыре технических повтора на каждую солевую обработку в каждом эксперименте, что давало восемь повторов на световой режим из двух независимых экспериментов. После сбора урожая растения немедленно замораживали в жидком азоте, а затем лиофилизировали в течение 1 недели до полного высыхания. Сухую массу определяли путём взвешивания объединённых листьев до (FM) и после (DM) лиофилизации. Процентное содержание сухой массы рассчитывали как DM/FM100. Для дальнейшего анализа образцы растений гомогенизировали с использованием мельницы Retsch (Retsch MM 400; Retsch GmbH, Германия) [три-пять раз по 50 с с тремя-пятью металлическими шариками (диаметр 9 мм) при 25 Гц].

Определение концентрации хлоридов в листьях

Содержание хлоридов в отобранных листьях определяли методом ионной хроматографии. Для этого 10 мг высушенного растительного материала растворяли в 1 мл сверхчистой воды. В качестве внутреннего стандарта добавляли 0,5 мл раствора бромида натрия (0,6 мг/мл). Образцы обрабатывали ультразвуком на льду в течение 10 минут, затем центрифугировали в течение 5 минут (4500×g, 4°C). Далее образцы разбавляли сверхчистой водой в соответствии с ожидаемой концентрацией соли в образцах для попадания в калибровочный диапазон хлоридов. Определение хлоридов проводили с использованием ионного хроматографа 930 Compact IC Flex (Metrohm AG, Швейцария), оснащённого кондуктометрическим детектором и системой подавления. Использовали колонку Metrosep A Supp 5-250/4.0 со скоростью потока 0,7 мл/мин и объёмом инъекции 20 мкл. Градиентное элюирование проводили с использованием Na₂CO₃ (3,2 мМ) и NaHCO₃ (1 мМ). Конечную концентрацию хлоридов рассчитывали с помощью внешней калибровки с использованием стандарта хлорида (>99%; Carl Roth GmbH, Германия).

Определение содержания АБК в листьях

Определение содержания АБК проводили, как описано ранее (Errard и др., 2015), с модификациями. Кратко: 10 мг высушенного растительного материала экстрагировали 0,2 мл смеси метанол/вода (60:40, об./об.) с добавлением внутреннего стандарта [(+)-абсцизовая кислота-d6, Toronto Research Chemicals, Канада]. Раствор обрабатывали ультразвуком на льду в течение 15 минут, затем центрифугировали в течение 10 минут (12 298×g, 4°C). Супернатант собирали в микрореакционный сосуд, а этапы экстракции повторяли дважды. Затем собранный супернатант фильтровали через ПТФЭ-фильтр (0,2 мкм, Thermo Fisher Scientific Inc., США) и переносили в виалы для ВЭЖХ. Наконец, фильтрат разбавляли 1:2 водой для МС (Supelco, VWR, Германия) + 0,1% уксусной кислоты. Измерение проводили с использованием системы Agilent Technologies 1260 Infinity HPLC (Agilent Technologies Sales and Services GmbH & Co. KG, Германия) в сочетании с тройным квадрупольным Q-Trap® 6500-MS/MS (AB Sciex LLC, США). Хроматографическое разделение проводили на колонке Zorbax Eclipse Plus C18 (1,8 мкм, 2,1 мм × 50 мм; Agilent Technologies, Германия) при температуре колонки 30°C, скорости потока 650 мкл/мин и подвижной фазе, состоящей из растворителя A: вода для МС + 0,1% уксусной кислоты и растворителя B: ацетонитрил + 0,1% сверхчистой воды. Объём инъекции составлял 10 мкл. Начальный градиент: 90% растворителя A в течение 1 минуты, снижение до 15% растворителя A в течение 4 минут, затем снижение до 0% растворителя A в течение 4 минут. Масс-спектрометр работал в режиме отрицательной ионизации с использованием источника электрораспылительной ионизации. Параметры МС были установлены следующим образом: температура источника ионов 500°C; напряжение ионного распыления -4500 В; давление газа завесы 50 фунтов/кв. дюйм; давление осушающего газа 50 фунтов/кв. дюйм; давление газа-распылителя 50 фунтов/кв. дюйм; давление вспомогательного газа 65 фунтов/кв. дюйм; мониторинг множественных реакций (MRM) со временем удержания 0,3781 с. Идентификация проводилась на основе времени удерживания и переходов MRM: АБК 263 → 153 [квантификатор; энергия соударения (CE), -15 В], 263 → 203 (квалификатор; CE, -40 В) и 263 → 122 (квалификатор; CE, -48 В) и АБК-d6 269 → 159 (квантификатор; CE, -15 В), 269 → 209 (квалификатор; CE, -40 В) и 269 → 128 (квалификатор; CE, -48 В). Конечную концентрацию АБК рассчитывали по калибровочной кривой соотношений квантификаторов между стандартом АБК (≥98,5%, Sigma Aldrich) и внутренним стандартом. Анализ данных проводили с использованием программного обеспечения Analyst 1.6.2 (AB Sciex LLC, США).

Идентификация и количественное определение хлорофиллов и каротиноидов в листьях

Экстракцию пигментов проводили согласно Frede и др. (2019). Кратко: 5 мг растительного материала растворяли в 0,5 мл смеси метанол/тетрагидрофуран (1:1, об./об.) и инкубировали в течение 5 минут на шейкере (1400 об/мин, 20°C) с последующим центрифугированием в течение 5 минут (4500×g, 20°C). Супернатант собирали во флакон, экстракцию проводили пять раз. Раствор упаривали досуха в токе азота, растворяли в дихлорметан/изопропанол (1:5, об./об.), обрабатывали ультразвуком (3 минуты, 20°C), фильтровали (ПТФЭ-фильтры) и переносили в виалу для ВЭЖХ. Анализ проводили с использованием системы Agilent Technologies 6530 QToF-DAD-UHPLC-MS (Agilent Technologies Sales and Services GmbH & Co. KG, Германия) согласно Frede и др. (2017). Идентификацию проводили с использованием масс-спектров и УФ/ВИД-спектров (Рисунок S1), а количественное определение — с использованием внешней калибровки со стандартами каротиноидов (CaroteNature GmbH, Швейцария) всех-транс-изомеров β-каротина, лютеина и зеаксантина, а также 9-цис-неоксантина, а также стандартов хлорофиллов (Sigma Aldrich Chemie GmbH, Германия) хлорофилла a и b при длине волны 450 нм. Анализ данных проводили с использованием программного обеспечения TOF Quantitative Analysis (Quant-My-Way) 10.2 (MassHunter, США).

Статистический анализ

Статистические различия между световым режимом и солевыми обработками проверяли с использованием SigmaPlot (14.0) с помощью двухфакторного дисперсионного анализа (ANOVA) с последующим пост-хок тестом Бонферрони (p ≤ 0,05) (значения dF, F и p представлены в Таблице S3). Данные представлены как средние ± SEM двух отдельных экспериментов на световой режим. Для определения сырой массы использовали 24 растения на световой режим. Для анализа выбранных метаболитов использовали восемь повторов на световой режим, объединённых из трёх отдельных растений и двух независимых экспериментов.

Характеристика световых режимов

Для оценки различий между световыми режимами LR1 и LR2 были измерены спектры света, интенсивность света и продолжительность светового дня (Таблица 1; Рисунки S2, S3). Основные различия между световыми режимами были обнаружены в продолжительности светового дня и интенсивности света. Для учёта обоих факторов был рассчитан DLI (Таблица 1). Световой режим 1 показал средний DLI 3,18 ± 0,26 мкмоль·м⁻²·день⁻¹, что составляло лишь 18% от DLI светового режима 2, который в среднем составлял 17,98 ± 0,24 мкмоль·м⁻²·день⁻¹. Это связано с сокращением светового дня на 3 часа и снижением интенсивности света на 290 мкмоль·м⁻²·с⁻¹ в световом режиме 1 (LR1, теплица) по сравнению со световым режимом 2 (LR2, indoor-выращивание). Световой режим 1 демонстрировал вариации DLI из-за изменений естественного освещения (Рисунок S2).

Выявление различий в реакции на солевой стресс между световыми режимами

Влияние солевой обработки и светового режима на сырую и сухую массу

Для оценки того, влияет ли солевая обработка на сырую и сухую массу и зависит ли эта реакция от светового режима, мы измеряли сырую массу растений при сборе урожая и определяли сухую массу листьев после лиофилизации. Процентное содержание сухой массы представляет долю сухой массы в сырой массе и, таким образом, увеличивается при снижении содержания воды. Мы обнаружили, что на сырую и сухую массу влияли как световой режим, так и солевая обработка (Рисунок 1; Таблица S4). Рассматривая реакцию растений на солевую обработку, мы обнаружили, что C. officinalis показала соль-индуцированное снижение сырой массы в обоих световых режимах. Рассматривая реакцию растений на световой режим, это снижение в LR2 (indoor-выращивание) начинается с 50 мМ соли, а в LR1 (теплица) — с 200 мМ (Рисунок 1A). Соответственно, наибольшее процентное содержание сухой массы было обнаружено при 600 мМ соли, что было обусловлено наименьшим содержанием воды в обоих световых режимах (Рисунок 1D). Аналогично, у A. hortensis мы наблюдали снижение сырой массы, но только при концентрациях соли выше 200 мМ в обоих световых режимах (Рисунок 1B). Процентное содержание сухой массы также было наибольшим при 600 мМ соли и выше в LR2 (indoor-выращивание) (Рисунок 1E). У Salicornia europaea наблюдалось увеличение сырой массы при 50 и 200 мМ соли в LR2 (indoor-выращивание) и при 200 мМ соли в LR1 (теплица) (Рисунок 1C). Процентное содержание сухой массы было значительно различным только в LR2 (indoor-выращивание) и также было наибольшим в группе обработки 600 мМ соли (Рисунок 1F). В отличие от двух других видов галофитов, процентное содержание сухой массы и, следовательно, содержание воды у S. europaea изменились только примерно на 5%, тогда как у C. officinalis и A. hortensis — примерно на 30%. Мы также наблюдали, что растения имели в 0,8 раза (C. officinalis) – 3,5 раза (A. hortensis) более высокую сырую массу в LR2 (indoor-выращивание), чем растения, выращенные в LR1 (теплица). Растения показали взаимодействие между солевой обработкой и световым режимом, выраженное в более высокой сырой массе в LR2 (indoor-выращивание) в их диапазоне солеустойчивости, при этом различий в диапазоне солевого стресса не наблюдалось.

Рисунок 1 Влияние солевой обработки и светового режима на сырую массу растений и процентное содержание сухой массы (в процентах от сырой массы) в листьях 6–9-недельных растений. Сырая масса (A–C) и сухая масса (D–F) (A, D) Cochlearia officinalis, (B, E) Atriplex hortensis и (C, F) Salicornia europaea. Сырая масса: столбцы представляют средние ± SEM, n = 24; сухая масса: столбцы представляют средние ± SEM, n = 8 пулов из трёх отдельных растений каждый из двух независимых экспериментов. Строчные буквы обозначают значимые различия между солевыми обработками в световом режиме 1 (LR1, теплица) в алфавитном порядке от наибольшего к наименьшему; заглавные буквы обозначают значимые различия между солевыми обработками в световом режиме 2 (LR2, indoor-выращивание) в алфавитном порядке от наибольшего к наименьшему; звёздочки обозначают значимые различия между LR1 и LR2 внутри одной солевой обработки; взаимодействие показывает значимо различные взаимодействия между солевыми обработками и световыми режимами, проверенные с помощью двухфакторного ANOVA с последующим пост-хок тестом Бонферрони (p ≤ 0,05) (≤ 0,05, ≤ 0,01, ≤ 0,001); ns — не значимо.

Таким образом, мы наблюдали в диапазоне солеустойчивости значимую разницу в урожайности между двумя световыми режимами, но в диапазоне солевого стресса световой режим не влиял на урожайность (за исключением A. hortensis при 200 мМ, конкретные диапазоны солеустойчивости/стресса определены в Разделе 4.1). И наоборот, наблюдалась разница в процентном содержании сухой массы при наиболее высоком уровне соли (600 мМ) между обоими световыми режимами и по сравнению с более низкими концентрациями соли.

Различия в накоплении хлоридов в листьях

Для оценки влияния светового режима на накопление хлоридов в листьях концентрации хлоридов определяли методом ионной хроматографии. Поскольку соль влияет на поглощение воды и, следовательно, на содержание воды, содержание хлоридов представлено в расчёте на сухую и сырую массу (Рисунок 2). У всех трёх видов растений концентрация хлоридов незначительно зависела от светового режима и сильно зависела от солевой обработки. В пересчёте на сухую массу C. officinalis и S. europaea показали соответственно самые низкие и самые высокие концентрации хлоридов при всех солевых обработках и в обоих световых режимах. Для всех видов растений мы наблюдали положительную корреляцию между концентрацией хлоридов и солевой обработкой. При сравнении двух световых режимов C. officinalis показала незначительно более высокое накопление хлоридов при 50 и 200 мМ соли и значимо более высокое накопление хлоридов при 600 мМ соли в LR2 (indoor-выращивание). Этот результат согласуется с некротическим фенотипом растений, наблюдаемым при 600 мМ соли в LR2 (indoor-выращивание) (Рисунок 2A и Рисунок S5). Напротив, A. hortensis показала значимо более высокую концентрацию хлоридов при 50 мМ соли и незначительно более высокую концентрацию при 200 и 600 мМ соли в LR2 (indoor-выращивание) (Рисунок 2B). Для A. hortensis мы наблюдали отложение соли на поверхности листьев и стеблей (Рисунок S6). Интересно, что S. europaea показала одинаковую реакцию в обоих световых режимах (Рисунок 2C). Содержание хлоридов в пересчёте на сырую массу показало ту же закономерность в зависимости от солевой обработки, но с менее значимыми изменениями (Рисунки 2D–F). Например, у A. hortensis не наблюдалось значимых различий в зависимости от светового режима, но содержание имело тенденцию к повышению в LR2 (indoor-выращивание). При сравнении видов растений при 600 мМ содержание хлоридов снижалось от A. hortensis через C. officinalis к S. europaea. Salicornia europaea показала в 4–8 раз меньшее увеличение при 200 и 600 мМ соли по сравнению с отсутствием соли и с другими видами галофитов.

Рисунок 2 Влияние солевой обработки и светового режима на концентрацию хлоридов в пересчёте на (A–C) сухую массу и (D–F) сырую массу в листьях 6–9-недельных растений. (A, D) Cochlearia officinalis; (B, E) Atriplex hortensis; (C, F) Salicornia europaea. Столбцы представляют средние ± SEM, n = 8 пулов из трёх отдельных растений каждый из двух независимых экспериментов. Строчные буквы обозначают значимые различия между солевыми обработками в световом режиме 1 (LR1, теплица) в алфавитном порядке от наибольшего к наименьшему; заглавные буквы обозначают значимые различия между солевыми обработками в световом режиме 2 (LR2, indoor-выращивание) в алфавитном порядке от наибольшего к наименьшему; звёздочки обозначают значимые различия между LR1 и LR2 внутри одной солевой обработки; взаимодействие показывает значимо различные взаимодействия между солевыми обработками и световыми режимами, проверенные с помощью двухфакторного ANOVA с последующим пост-хок тестом Бонферрони (p ≤ 0,05) ( ≤ 0,05, ≤ 0,001); ns — не значимо.

Таким образом, полученные данные показывают, что на накопление хлоридов световой режим влиял в меньшей степени, чем солевая обработка. Однако мы наблюдали взаимодействие между световым режимом и солью для всех обработок как для C. officinalis, так и для A. hortensis.

Реакция на световой режим и солевую обработку по содержанию АБК

В качестве индикатора солевого стресса у растений содержание АБК в листьях измеряли с помощью ВЭЖХ-МС/МС. Рассматривая содержание АБК, мы наблюдали различную реакцию на солевую обработку, а также на световые режимы между облигатными и факультативными галофитами (Рисунок 3). Факультативные галофиты C. officinalis и A. hortensis показали положительную корреляцию между содержанием АБК и засолённостью, но по-разному реагировали на солевую обработку в LR1 (теплица) по сравнению с LR2 (indoor-выращивание). Cochlearia officinalis показала наибольшее содержание АБК при 50 мМ соли в LR2 (indoor-выращивание) и при 600 мМ соли в LR1 (теплица) (Рисунок 3A). Atriplex hortensis не показала значимых различий в содержании АБК в LR2 (indoor-выращивание), но показала повышенное содержание АБК при 200 и 600 мМ соли по сравнению с отсутствием соли в LR1 (теплица) (Рисунок 3B). Облигатный галофит S. europaea показал сниженное содержание АБК при солевых обработках по сравнению с обработкой без соли, но не показал изменений в содержании АБК, связанных со световыми режимами (Рисунок 3C). В пересчёте на сырую массу мы наблюдали ту же тенденцию, но без значимых изменений в LR2 (indoor-выращивание) для всех видов растений (Рисунки 3D–F). Однако было обнаружено, что C. officinalis имела значимо более высокое содержание АБК при 600 мМ соли по сравнению с другими обработками в LR1 (теплица), как и A. hortensis при 200 и 600 мМ соли в LR1 (теплица) по сравнению с 50 мМ и без соли.

Рисунок 3 Влияние солевой обработки и светового режима на содержание абсцизовой кислоты (АБК) в пересчёте на (A–C) сухую массу и (D–F) сырую массу в листьях 6–9-недельных растений. (A, D) Cochlearia officinalis; (B, E) Atriplex hortensis; (C, F) Salicornia europaea. Относительные данные соответствующих контролей светового режима; столбцы представляют средние ± SEM, n = 8 пулов из трёх отдельных растений каждый из двух независимых экспериментов. Строчные буквы обозначают значимые различия между солевыми обработками в световом режиме 1 (LR1, теплица) в алфавитном порядке от наибольшего к наименьшему; заглавные буквы обозначают значимые различия между солевыми обработками в световом режиме 2 (LR2, indoor-выращивание) в алфавитном порядке от наибольшего к наименьшему; звёздочки обозначают значимые различия между LR1 и LR2 внутри одной солевой обработки; взаимодействие показывает значимо различные взаимодействия между солевыми обработками и световыми режимами, проверенные с помощью двухфакторного ANOVA с последующим пост-хок тестом Бонферрони (p ≤ 0,05) ( ≤ 0,05, ≤ 0,01, ≤ 0,001); ns — не значимо.

Факультативные галофиты (C. officinalis и A. hortensis) показали взаимодействие соли и светового режима (Рисунок 3) и различную реакцию на солевую обработку в световых режимах, в то время как облигатный галофит (S. europaea) не показал взаимодействия и различий в реакции на световые режимы.

Влияние светового режима и солевой обработки на содержание фотосинтетических пигментов

Для оценки влияния светового режима на солевую обработку на фотосинтез мы проанализировали содержание пигментов (каротиноидов и хлорофиллов) с помощью ВЭЖХ-ДМД-квадруполь-времяпролётного МС. Хлорофиллы a и b, а также все-транс-изомеры лютеина, β-каротина, зеаксантина и виолаксантина и 9-цис-изомер неоксантина были обнаружены у всех видов растений (Рисунок S1). Как каротиноиды, так и хлорофиллы подвергались влиянию солевой обработки и светового режима, при этом наблюдалось взаимодействие между этими двумя факторами с различными реакциями для факультативных галофитов (C. officinalis и A. hortensis) и облигатного галофита (S. europaea). Из-за сильного влияния на содержание воды метаболиты представлены в пересчёте на сухую массу (Таблицы 2, 3), в то время как результаты в пересчёте на сырую массу приведены в Таблицах S5, S6.

Содержание хлорофиллов в листьях

Галофиты по-разному реагировали на солевую обработку в двух световых режимах, и оба режима влияли на содержание хлорофиллов (Таблица 2, пересчёт на сухую массу; Таблица S5, пересчёт на сырую массу).

Таблица 2 Содержание хлорофиллов в пересчёте на сухую массу в листьях 6–9-недельных растений (средние ± SEM).

Рассматривая реакцию растений на световой режим, C. officinalis показала более высокое содержание хлорофиллов a и b при всех уровнях соли в LR1 (теплица) по сравнению с LR2 (indoor-выращивание), что при отсутствии соли было выше в 0,2 раза, а при 600 мМ соли — в 3,1 раза. Рассматривая реакцию растений на солевую обработку, мы обнаружили, что содержание хлорофиллов a и b снижалось в обоих световых режимах. Это снижение происходило в LR2 (indoor-выращивание) начиная с 200 мМ соли, но наблюдалось в LR1 (теплица) только при более высокой засолённости (600 мМ). Однако из-за изменений содержания воды результаты в пересчёте на сырую массу отличаются. Например, наибольшее содержание хлорофиллов было обнаружено при 600 мМ соли в LR1 (теплица) и соответствует более тёмно-зелёному цвету листьев (Рисунок S8).

Рассматривая реакцию растений на световой режим, A. hortensis имела в 0,2 раза повышенное содержание хлорофилла a при отсутствии соли в LR2 (indoor-выращивание), а в LR1 (теплица) наблюдалось повышенное содержание обоих хлорофиллов при 200 и 600 мМ соли. Рассматривая реакцию растений на солевую обработку, мы определили, что реакция была аналогична C. officinalis в LR1 (теплица), что выражалось в сниженном содержании при 600 мМ соли для обоих хлорофиллов. В LR2 (indoor-выращивание), однако, снижение обоих хлорофиллов наблюдалось уже при 50 мМ соли. Влияние было более выраженным в пересчёте на сырую массу. Обработка 600 мМ соли приводила к снижению, независимо от светового режима. Эффект был ещё более заметным в LR1 (теплица) и значительно индуцировал снижение хлорофиллов, начиная с 50 мМ соли.

Рассматривая реакцию растений на световой режим, S. europaea в LR2 (indoor-выращивание) показала значительно более высокое содержание хлорофилла a при солевых обработках, чем без соли. Рассматривая реакцию растений на солевую обработку, мы обнаружили, что наименьшее содержание обоих хлорофиллов измерялось при отсутствии соли, а затем резкое увеличение при 50 мМ в обоих световых режимах, но с разной интенсивностью увеличения. Хлорофилл a при 50 мМ соли в LR2 (indoor-выращивание) показал в 10 раз большее увеличение, чем в LR1 (теплица). Хотя эти различия в содержании между LR1 (теплица) и LR2 (indoor-выращивание) уменьшались с увеличением засолённости, при 600 мМ соли разница в содержании уменьшилась вдвое. При 50, 200 и 600 мМ соли мы также наблюдали более высокое содержание хлорофилла a в LR2 (indoor-выращивание) в пересчёте на сырую массу.

Для всех видов галофитов и обоих хлорофиллов мы наблюдали значимое взаимодействие между световым режимом и солевой обработкой в пересчёте на сухую массу. В пересчёте на сырую массу это взаимодействие наблюдалось для A. hortensis и C. officinalis, но не для S. europaea.

Содержание индивидуальных каротиноидов в листьях

Индивидуальные каротиноиды показали различия в содержании, связанные с реакцией на солевую обработку и световой режим, а также с видом растения (Таблица 3, пересчёт на сухую массу; Таблица S6, пересчёт на сырую массу).

Таблица 3 Содержание каротиноидов в пересчёте на сухую массу в листьях 6–9-недельных растений (средние ± SEM).

Лютеин демонстрировал реакцию, аналогичную хлорофиллам, на солевую обработку и световой режим для всех видов растений. Только для A. hortensis мы наблюдали, помимо более высокого содержания при 200 и 600 мМ соли в LR1 (теплица) по сравнению с LR2 (indoor-выращивание), также при 50 мМ соли более высокое содержание в LR1 (теплица). Аналогично, изменения наблюдались в пересчёте на сырую массу, и для всех видов галофитов наиболее высокие уровни были обнаружены при 200 или 600 мМ соли, за исключением C. officinalis, где значимых изменений в LR2 (indoor-выращивание) не обнаружено.

β-Каротин показал ту же закономерность как у C. officinalis, так и у A. hortensis, но с разной интенсивностью. Рассматривая реакцию растений на световой режим, мы обнаружили, что при отсутствии соли оба галофита показали более высокое содержание в LR2 (indoor-выращивание), причём содержание было выше в 0,7 раза у A. hortensis и в 0,2 раза у C. officinalis. Рассматривая реакцию растений на солевую обработку, мы обнаружили, что оба вида растений показали в LR1 (теплица) увеличение содержания от отсутствия соли до 200 мМ соли, а затем снова снижение при 600 мМ до уровня обработки без соли, тогда как в LR2 (indoor-выращивание) содержание было наибольшим при отсутствии соли и 50 мМ, а затем снижалось. Рассматривая реакцию растений на световой режим, S. europaea показала более высокое содержание β-каротина при 50, 200 и 600 мМ соли в LR2 (indoor-выращивание), чем в LR1 (теплица). Рассматривая реакцию растений на солевую обработку, мы обнаружили, что S. europaea показала в LR1 (теплица) увеличение при 200 мМ, а в LR2 (indoor-выращивание) резкое увеличение от отсутствия соли до 50 мМ, а затем снова снижение при 600 мМ, хотя при 600 мМ содержание всё ещё было выше по сравнению с отсутствием соли. В пересчёте на сырую массу наибольшее содержание β-каротина в LR1 (теплица) было обнаружено у C. officinalis при 600 мМ и у A. hortensis при 200 мМ соли, тогда как для S. europaea значимых изменений не обнаружено. В LR2 (indoor-выращивание) 50 мМ соли индуцировали наибольшую скорость накопления у C. officinalis, 50 и 200 мМ — у A. hortensis и 50–600 мМ — у S. europaea. Эти изменения также отражаются в значимых взаимодействиях светового режима и соли, наблюдаемых для β-каротина и для всех галофитов (Таблица S6).

Для зеаксантина мы наблюдали очень неоднородную закономерность. Рассматривая реакцию растений на солевую обработку, мы обнаружили, что C. officinalis только в LR2 (indoor-выращивание) показала значимо повышенное содержание при 200 и 600 мМ соли. Кроме того, A. hortensis показала только в LR1 (теплица) повышенное содержание при 200 мМ соли. Рассматривая реакцию растений на световой режим, A. hortensis показала более высокое содержание в LR1 (теплица) при 200 и 600 мМ соли. Рассматривая реакцию растений на световой режим, S. europaea показала более высокое содержание при отсутствии соли в LR1 (теплица), а рассматривая реакцию растений на солевую обработку, она показала сниженное содержание при 50, 200 и 600 мМ соли в LR1 (теплица). В пересчёте на сырую массу единственным отличием было повышенное содержание при 600 мМ соли в LR1 (теплица) для C. officinalis.

Как для C. officinalis, так и для A. hortensis виолаксантин показал тенденцию к снижению с увеличением засолённости в обоих световых режимах. Рассматривая реакцию растений на световой режим, A. hortensis показала только при 600 мМ более высокое содержание в LR1 (теплица), а C. officinalis — при 50 мМ в LR2 (indoor-выращивание). Кроме того, S. europaea показала повышенное содержание в LR2 (indoor-выращивание) в пределах уровней засолённости. Рассматривая реакцию растений на солевую обработку, мы наблюдали только в LR2 (indoor-выращивание) значимую реакцию, выраженную в повышенном содержании от 50 до 600 мМ соли. В пересчёте на сырую массу A. hortensis не показала значимых различий, в то время как C. officinalis показала контрастную закономерность в LR1 (теплица) и ту же закономерность в LR2 (indoor-выращивание). Также, сравнивая световые режимы, мы наблюдали более высокое содержание при отсутствии соли в LR2 (indoor-выращивание) и при 600 мМ в LR1 (теплица). Для S. europaea мы наблюдали повышенное содержание при 200 мМ в LR2 (indoor-выращивание) по сравнению со всеми солевыми обработками.

Для обоих факультативных галофитов (C. officinalis и A. hortensis) неоксантин показал сильную реакцию на солевую обработку и световой режим. Рассматривая реакцию растений на световой режим, содержание для обоих растений было выше при всех уровнях соли в LR1 (теплица). Рассматривая реакцию растений на солевую обработку, с увеличением засолённости содержание снижалось, причём снижение в LR2 (indoor-выращивание) было значительно более крутым. Для облигатного галофита S. europaea, рассматривая его реакцию на световой режим, мы наблюдали более высокое содержание в LR2 (indoor-выращивание) при 50 и 200 мМ соли. В пересчёте на сырую массу A. hortensis снова не показала значимых различий, S. europaea показала ту же закономерность, а C. officinalis в LR1 (теплица) показала наибольшее содержание при 600 мМ, а в LR2 (indoor-выращивание) значимых различий не было.

Таким образом, мы наблюдали сходную закономерность для обоих факультативных галофитов, C. officinalis и A. hortensis, которая отличалась от S. europaea. Также лютеин и неоксантин показали одинаковую реакцию на солевую обработку и световой режим, которая отличалась от реакции β-каротина, тогда как зеаксантин и виолаксантин показали наиболее неоднородную закономерность. Как лютеин, так и β-каротин показали взаимодействие между световым режимом и солевой обработкой для всех видов растений, зеаксантин — только для A. hortensis и S. europaea, а неоксантин — только для C. officinalis и S. europaea в пересчёте на сухую массу. Напротив, в пересчёте на сырую массу взаимодействия для лютеина не наблюдалось для A. hortensis и S. europaea.

Влияние на общий состав метаболитов

Для получения представления о влиянии светового режима и солевой обработки на динамическую метаболическую вариабельность был проведён анализ главных компонент (PCA) (Рисунок 4). Наибольшее влияние было обусловлено различием в солевой обработке. Для всех трёх галофитов (C. officinalis, A. hortensis и S. europaea) были обнаружены чёткие кластеры для обработок с солью и без неё на основе PC1 и PC2 (Рисунки 4A–C). Что касается светового режима, влияние на метаболитные профили было менее выраженным. Однако взаимодействия на уровне отдельных метаболитов были продемонстрированы, например, для каротиноидов и хлорофиллов (Таблицы 2, 3).

Рисунок 4 Влияние солевой обработки и светового режима на метаболитный профиль. Графики PCA для (A) Cochlearia officinalis, (B) Atriplex hortensis, (C) Salicornia europaea и (D) всех трёх видов растений. Графики PCA построены с помощью ClustVis; n = 8 пулов из трёх отдельных растений каждый из двух независимых экспериментов; единичная дисперсия применялась к строкам; для расчёта главных компонент используется сингулярное разложение с импутацией; факторные нагрузки приведены в Приложении. (B) Световой режим 1 (LR1, теплица); световой режим 2 (LR2, indoor-выращивание).

Здесь мы продемонстрировали, что взаимодействие светового режима и солевой обработки модулирует содержание фотосинтетических пигментов и влияет на солеустойчивость галофитов.

Влияние светового режима на реакцию на солевую обработку

При оценке солеустойчивых культур потеря урожайности в ответ на концентрации соли в почве или воде является ключевым аспектом, который необходимо учитывать. Рассматривая солевые обработки, снижение сырой массы было обнаружено при 50/200 мМ для C. officinalis, при 200 мМ для A. hortensis и при 600 мМ и отсутствии соли для S. europaea. Оценивая влияние светового режима в условиях без солевого стресса (A. hortensis и C. officinalis — без соли, а для S. europaea — 50 и 200 мМ соли), сырая масса выше при indoor-выращивании (LR2). Это свидетельствует о том, что DLI в теплице (LR1) был слишком низким для оптимального роста. Однако относительная сырая масса всё ещё различается в световых режимах при солевых обработках 50 и 200 мМ для S. europaea и C. officinalis (Рисунок S7). Кроме того, мы наблюдали различия во влиянии солевой обработки на содержание воды между факультативными галофитами (A. hortensis и C. officinalis) и облигатным галофитом (S. europaea). Содержание воды в меньшей степени подвергалось влиянию солевой обработки у облигатного галофита. Суккулентные галофиты (солеаккумулирующие), такие как Suaeda maritima, демонстрируют различную осмотическую регуляцию и, следовательно, различное содержание воды в условиях засоления (Flowers и Colmer, 2008). Для оценки влияния светового режима во взаимосвязи с солевой обработкой были получены дополнительные сведения путём изучения изменений содержания АБК и хлоридов. АБК служит индикатором реакции на солевой стресс у галофитов и гликофитов и опосредует движение устьиц замыкающих клеток (Zhang и др., 2006; Karimi и др., 2021). Согласно предыдущим исследованиям, мы наблюдали корреляцию между усилением солевого стресса (повышенное содержание АБК) и потерей урожайности (Breckle, 2002; Metselaar, 2013). Однако реакция АБК различается между галофитами и гликофитами, по крайней мере, в отношении уровня соли. Исследование, проведённое Karimi и др. (2021), показало только краткосрочную реакцию АБК у Thellungiella salsuginea (галофит) при 200 мМ, в то время как Arabidopsis thaliana (гликофит) показала долгосрочную реакцию. Ben Hassine и др. (2009), с другой стороны, показали повышенное содержание АБК в проростках галофита Atriplex halimus в краткосрочной и долгосрочной реакции на обработку 160 мМ NaCl. Это свидетельствует о том, что регуляция АБК различается не только между гликофитами и галофитами, но и между видами галофитов. Помимо содержания натрия, содержание хлоридов также изменяется при солевой обработке, и накопление варьирует между видами галофитов. Например, соотношение катионов натрия и калия к анионам хлоридов варьирует у разных видов галофитов, что может влиять на внешнее поглощение хлоридов (Flowers и Colmer, 2008) и должно учитываться в будущих исследованиях.

В этом исследовании C. officinalis показала повышенное содержание АБК, коррелирующее с повышенным содержанием хлоридов и сниженным ростом уже с 50/200 мМ. Это согласуется с более низкой солеустойчивостью (de Vos и Broekman, 2013). В отличие от этого, de Vos и Broekman (2013) наблюдали более высокое процентное содержание сухой массы при 200 мМ и суккулентность листьев, тогда как в нашем исследовании оно было значительно повышено только при 600 мМ. Наименьшее накопление хлоридов в листьях C. officinalis по сравнению с двумя другими видами растений (A. hortensis и S. europaea) подтверждает солеисключающий механизм, если соль перемещается в ксилему и корень (Chen и др., 2018). Atriplex hortensis показала повышенное содержание АБК (только в LR1) в сочетании со снижением сырой массы и накоплением хлоридов при 200 мМ соли. Это согласуется с литературными данными, где для другого сорта A. hortensis (красная лебеда) была показана солеустойчивость до 250 мМ соли (Wilson и др., 2000). Кроме того, мы наблюдали выделение кристаллов соли на поверхности листьев, что типично для галофитов с солевыми пузырьками (Schirmer и Breckle, 1982). Поэтому при рассмотрении содержания хлоридов у A. hortensis важно учитывать отложение соли на поверхности листьев. Одна из возможностей — смывать соль с листьев перед измерением, но это может не отражать транспорт соли в листья, что затрудняет сравнение механизмов солеустойчивости. Тем не менее было бы интересно различать соль, выделяемую и накапливаемую из листа и в листе. Поскольку S. europaea является облигатным галофитом, она показала увеличение АБК и снижение сырой массы не только при 600 мМ, но и при отсутствии соли, в отличие от других видов растений, что свидетельствует о том, что эта концентрация соли и очень низкое содержание соли приводят к стрессу. Это можно объяснить тем, что у облигатных галофитов поглощение соли необходимо для поддержания тургора и для оптимального роста, что также отражается в содержании воды, которое лишь незначительно изменяется при солевой обработке (Glenn и O'Leary, 1984). Кроме того, при рассмотрении различий в содержании хлоридов в побегах в пересчёте на сухую и сырую массу можно чётко наблюдать, что S. europaea имеет более низкое соотношение хлоридов/сырой массы при более высоких солевых обработках по сравнению с другими видами растений. Это связано с меньшей индуцированной солью потерей воды, что свидетельствует о лучшей осмотической регуляции у S. europaea при более высоких уровнях засолённости.

В то время как влияние светового режима на сырую массу было чётко заметно, влияние на метаболитные профили было менее выраженным. Однако влияние светового режима на метаболитные профили также различалось у разных видов растений (Рисунок 4). Опять же, в отношении солевой обработки наблюдались различные закономерности, что свидетельствует о различной адаптации к засолению и различном влиянии взаимодействия между солевой обработкой и световым режимом у разных видов галофитов. Это взаимодействие представляет особый интерес для фотосинтетических пигментов.

Взаимодействие светового режима и солевой обработки во влиянии на фотосинтетические пигменты

Каротиноиды и хлорофиллы выполняют множество функций в растениях; например, каротиноиды являются вспомогательными пигментами и обладают важными фотопротекторными свойствами, в то время как хлорофиллы являются основными пигментами фотосистем. Биосинтез и метаболизм каротиноидов и хлорофиллов подвержены влиянию света, например, качества света или интенсивности света, а также засоления (Pizarro и Stange, 2009; Tanaka и Tanaka, 2011; Soltabayeva и др., 2021). Все изученные пигменты являются частью фотохимического аппарата, но имеют различные функции, в соответствии с которыми их можно разделить на две группы. Первая — хлорофиллы a и b, лютеин и неоксантин — упрощённо функционируют как поглотители и преобразователи поступающей световой энергии (Choudhury и Behera, 2001). Вторая — виолаксантин, β-каротин и зеаксантин — напротив, функционируют как рассеиватели избыточной световой энергии (Choudhury и Behera, 2001). Это следует учитывать, поскольку мы наблюдали различные закономерности в накоплении пигментов между двумя световыми режимами в диапазонах солевого стресса и солеустойчивости.

Солевой стресс приводит к ограничению активности в нескольких частях фотосинтетического аппарата (например, активность RuBisCO, активность НАДФН-оксидазы) и, следовательно, к усиленному образованию активных форм кислорода (ROS) (Hasanuzzaman и др., 2020). При высоком световом стрессе высокая плотность потока фотонов приводит к избыточной световой энергии, превышающей способность фотосинтетического аппарата, что приводит к образованию ROS, которые могут вызывать субклеточные повреждения и фотоокисление пигментов (Gilmore, 2001). Исследование Simkin и др. (2003) показало, что у перца (Capsicum annuum L. cv. Yolo Wonder) фотоокисление каротиноидов происходит уже при переходе интенсивности света от 150 до 280 мкмоль·м⁻²·с⁻¹. Поскольку мы наблюдали комбинированный эффект светового режима и солевой обработки и обнаружили сильное различие в DLI между двумя световыми режимами, это различие необходимо учитывать. Более высокая световая энергия в сочетании с ограниченной солевым стрессом активностью фотосинтетического аппарата приводит к перевозбуждению фотосинтетического аппарата и усилению образования ROS, превышающего антиоксидантную способность (Carillo, 2018). Соответственно, мы наблюдали индуцированное солевым стрессом снижение всех пигментов при indoor-выращивании (LR2) с более высоким DLI. Напротив, в диапазонах солеустойчивости мы наблюдали накопление каротиноидов виолаксантина, β-каротина и зеаксантина, которые действуют как рассеиватели избыточной световой энергии и, таким образом, поглощают ROS, и снижение лютеина и неоксантина и хлорофиллов, которые действуют как поглотители и преобразователи поступающей световой энергии и, таким образом, поддерживают фотосинтетическую активность (Choudhury и Behera, 2001). Эти эффекты согласуются с изменениями в нашем исследовании при indoor-выращивании (LR2) и привели к более высоким уровням виолаксантина, β-каротина и зеаксантина во время солевого стресса при более низком DLI в теплице (LR1), что позволяет предположить, что DLI влияет на профили каротиноидов в зависимости от концентрации соли с учётом их различных функций в фотосинтетическом процессе.

Интересно, что реакция облигатного галофита (S. europaea) на солевой стресс (отсутствие соли) отличается от реакции факультативных галофитов (C. officinalis и A. hortensis). Для S. europaea мы наблюдали особенно низкое содержание пигментов в обоих световых режимах при отсутствии соли. Объяснением может быть различная адаптация фотосинтетического аппарата к соли. Предполагается, что галофиты обладают способностью регулировать стационарные концентрации хлоридов за счёт различного транспорта ионов (Na⁺, Cl⁻, K⁺) по сравнению с гликофитами (Bose и др., 2017). Поскольку соль необходима для поддержания внутриклеточного pH, изменение pH внутри тилакоидного пространства может повлиять на функцию ключевых ферментов фотосинтеза, например, RuBisCO или НАДФН-оксидазы. Это может влиять на фотосинтетическую активность, например, фотоокисление пигментов и биосинтез каротиноидов и хлорофиллов (Glenn и O'Leary, 1984).

Таким образом, мы наблюдали взаимодействие светового режима и солевой обработки во влиянии на продуктивность трёх видов галофитов. Поэтому при оптимизации световых условий в indoor-выращивании необходимо учитывать вид растения, солеустойчивость и засолённость среды культивирования. В indoor-выращивании условия освещения важны не только для растений, но и для оценки рентабельности и устойчивости производственной системы. Следовательно, эффективность использования света (LUE) является фактором, учитывающим потребляемую электроэнергию системы, что помогает сравнивать indoor-выращивание и тепличное культивирование. Исследование Jin и др. (2022) показало, что средняя LUE в вертикальном земледелии выше, чем в тепличном выращивании. Учитывая влияние солевого стресса и света на урожайность, предполагая, что LUE выше при более низком DLI (теплица), чем при более высоком DLI (indoor-выращивание), следовательно, более низкая интенсивность света в солевом indoor-выращивании могла бы снизить световую энергию при сохранении урожайности и, таким образом, оптимизировать LUE. Тем не менее DLI в теплице (LR1) также был слишком низким. Поэтому более низкий DLI с умеренной засолённостью мог бы привести к оптимизированному использованию ресурсов и даже к улучшению пищевого качества за счёт увеличения количества PSM. Внедрение УФ-B светодиодов или цветных светодиодов могло бы дополнительно повысить содержание PSM (Wiesner-Reinhold и др., 2021; Frede и Baldermann, 2022). Дальнейшие исследования могли бы быть направлены на изучение влияния DLI и засолённости на другие питательные вещества, такие как полифенолы и витамины.

Основным ограничением этого исследования является то, что эффекты предположительно обусловлены суточным интегралом света, а не качеством света. Изменённое качество света, в данном случае в основном спектры света, также влияет на метаболизм растений и содержание пигментов (Alrifai и др., 2019; Frede и др., 2019). Например, различные фоторецепторы могут активироваться за счёт изменений в спектрах света (Kami и др., 2010). Однако дизайн нашего исследования был направлен на изучение различий между тепличным выращиванием и indoor-выращиванием, и, следовательно, существуют различия не только в световом режиме, но и в интенсивности света. Поскольку суточное световое воздействие сильно зависело (72% различий между обоими световыми режимами) от световых режимов, мы сосредоточились на этом при объяснении результатов. Тем не менее было бы полезно исследовать дальнейшее влияние различных световых параметров на качество овощей в системах indoor-выращивания.

Что касается реакции растений на солевой стресс, важно знать, была ли соль внесена за один этап или постепенно. Если соль вносится за один этап, существует возможность того, что растения пострадают от солевого шока (Shavrukov, 2012). В нашем исследовании соль вносилась за один этап. Однако соль вносилась в системе NFT, где горшки орошались снизу, что приводило к более медленному накоплению соли в почве. Кроме того, растения имели длительный период акклиматизации в 17 дней, в течение которого они могли восстановиться после осмотического шока (Shavrukov, 2012). Тем не менее это важный момент, который следует учитывать в будущих исследованиях, так как он может влиять на устойчивость растений к ионному стрессу и, следовательно, на их реакцию на различные световые режимы.

Было бы интересно изучить модификацию световых условий применительно к регулируемой солеустойчивости галофитов и влияние света во взаимосвязи с использованием различных солёных водных источников. Концентрация соли зависит не только от источника воды, например, солоноватой воды, сточных вод или рассола, но и от местоположения (Atkinson и Bingman, 1997). Например, региональные рассолы имеют различные концентрации и состав соли (Fitzner и др., 2021). Одним из вариантов регулировки концентрации соли в соответствии с диапазоном солеустойчивости галофитов является разбавление пресной водой. Однако пресная вода является исчерпаемым ресурсом, и в устойчивом сельском хозяйстве потребление пресной воды должно быть сокращено (Gleick, 1993). Если существует способ регулировки интенсивности света, это было бы потенциальным решением.

Дальнейшие исследования также могли бы быть направлены на изучение других видов галофитов для расширения представлений о различиях между облигатными и факультативными галофитами и на исследование взаимодействия механизма солеустойчивости и влияния света.

В заключение, это исследование подчёркивает потенциальные возможности применения галофитов для indoor-выращивания, а также указывает на адаптацию фотосинтеза во время солевого стресса при различных световых режимах у галофитов. Кроме того, оптимизация условий освещения в indoor-выращивании с учётом засолённости и вида растений могла бы улучшить эффективность использования ресурсов и пигментный профиль. Учитывая ограниченность земельных и водных ресурсов и изменяющиеся климатические условия, мы утверждаем, что indoor-выращивание имеет высокий потенциал стать фундаментальным вкладом в мировое сельское хозяйство. В дополнение к устойчивому производству сельскохозяйственных культур, здоровое и устойчивое питание будет ценным аспектом рационов будущего. Галофиты не только подходят для indoor-выращивания, но и могут орошаться солёной водой, что сохраняет ресурсы пресной воды, а также богаты PSM. Таким образом, солевое indoor-выращивание галофитов могло бы внести вклад в продовольственную и пищевую безопасность в будущем.

Дополнительные материалы к этой статье можно найти онлайн по адресу: https://www.frontiersin.org/articles/10.3389/fpls.2023.1105162/full#supplementary-material

1. Abdelly C., Flowers T., Gul B., Koyro H.-W., Savouré A. (2022). Recent advances in research on halophytes: From fundamental to applied aspects. Environ. Exp. Bot. 193, 104683. doi: 10.1016/j.envexpbot.2021.104683. CrossRef. Google Scholar.

2. Aghaleh M. (2011). Effect of salt stress on physiological and antioxidative responses in two species of Salicornia (S. persica and S. europaea). Acta Physiol. Plant 33, 1261–1270. doi: 10.1007/s11738-010-0656-x. CrossRef. Google Scholar.

3. Alrifai O., Hao X., Marcone M. F., Tsao R. (2019). Current review of the modulatory effects of LED lights on photosynthesis of secondary metabolites and future perspectives of microgreen vegetables. J. Agric. Food Chem. 67, 6075–6090. doi: 10.1021/acs.jafc.9b00819. CrossRef. Google Scholar.

4. Annunziata M. G., Apelt F., Carillo P., Krause U., Feil R., Mengin V., et al. (2017). Getting back to nature: A reality check for experiments in controlled environments. J. Exp. Bot. 68, 4463–4477. doi: 10.1093/jxb/erx220. CrossRef. Google Scholar.

5. Araus J. L., Rezzouk F. Z., Thushar S., Shahid M., Elouafi I. A., Bort J., et al. (2021). Effect of irrigation salinity and ecotype on the growth, physiological indicators and seed yield and quality of Salicornia europaea. Plant Sci. 304, 110819. doi: 10.1016/j.plantsci.2021.110819. CrossRef. Google Scholar.

6. Asseng S., Guarin J. R., Raman M., Monje O., Kiss G., Despommier D. D., et al. (2020). Wheat yield potential in controlled-environment vertical farms. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 117, 19131–19135. doi: 10.1073/pnas.2002655117. CrossRef. Google Scholar.

7. Atkinson M., Bingman C. (1997). Elemental composition of commercial seasalts. Journal of Aquariculture and Aquatic Sciences. 8, 39–43. Google Scholar.

8. Ben Hassine A., Ghanem M. E., Bouzid S., Lutts S. (2009). Abscisic acid has contrasting effects on salt excretion and polyamine concentrations of an inland and a coastal population of the Mediterranean xero-halophyte species Atriplex halimus. Ann. Bot. 104, 925–936. doi: 10.1093/aob/mcp174. CrossRef. Google Scholar.

9. Björn L. O., Papageorgiou G. C., Blankenship R. E., Govindjee (2009). A viewpoint: Why chlorophyll a? Photosynth. Res. 99, 85–98. doi: 10.1007/s11120-008-9395-x. CrossRef. Google Scholar.

10. Bose J., Munns R., Shabala S., Gilliham M., Pogson B., Tyerman S. D. (2017). Chloroplast function and ion regulation in plants growing on saline soils: Lessons from halophytes. J. Exp. Bot. 68, 3129–3143. doi: 10.1093/jxb/erx142. CrossRef. Google Scholar.

11. Breckle S. W. (2002). Salinity, halophytes and salt affected natural ecosystems (Springer Dordrecht). Google Scholar.

12. Carillo P. (2018). GABA shunt in durum wheat. Front. Plant Sci. 9, 100. doi: 10.3389/fpls.2018.00100. CrossRef. Google Scholar.

13. Chen M., Yang Z., Liu J., Zhu T., Wei X., Fan H., et al. (2018). Adaptation mechanism of salt excluders under saline conditions and its applications. Int. J. Mol. Sci. 19. doi: 10.3390/ijms19113668. CrossRef. Google Scholar.

14. Choudhury N. K., Behera R. K. (2001). Photoinhibition of photosynthesis: Role of carotenoids in photoprotection of chloroplast constituents. Photosynthetica 39, 481–488. doi: 10.1023/A:1015647708360. CrossRef. Google Scholar.

15. de Vos A. C., Broekman R. (2013). Developing and testing new halophyte crops: A case study of salt tolerance of two species of the brassicaceae, Diplotaxis tenuifolia and cochlearia officinalis. Environ. Exp. Bot. 92, 154–164. doi: 10.1016/j.envexpbot.2012.08.003. CrossRef. Google Scholar.

16. Ellouzi H., Hamed K. B., Hernández I., Cela J., Müller M., Magné C., et al. (2014). A comparative study of the early osmotic, ionic, redox and hormonal signaling response in leaves and roots of two halophytes and a glycophyte to salinity. Planta 240, 1299–1317. doi: 10.1007/s00425-014-2154-7. CrossRef. Google Scholar.

17. Errard A., Ulrichs C., Kühne S., Mewis I., Drungowski M., Schreiner M., et al. (2015). Single- versus multiple-pest infestation affects differently the biochemistry of tomato (Solanum lycopersicum 'Ailsa craig'). J. Agric. Food Chem. 63, 10103–10111. doi: 10.1021/acs.jafc.5b03884. CrossRef. Google Scholar.

18. FAO (2020). "The state of food and agriculture 2020," in Overcoming water challanges in agriculture (Rome: FAO). Google Scholar.

19. Fiedor J., Burda K. (2014). Potential role of carotenoids as antioxidants in human health and disease. Nutrients 6, 466–488. doi: 10.3390/nu6020466. CrossRef. Google Scholar.

20. Fitzner M., Fricke A., Schreiner M., Baldermann S. (2021). Utilization of regional natural brines for the indoor cultivation of Salicornia europaea. Sustainability 13, 12105. doi: 10.3390/su132112105. CrossRef. Google Scholar.

21. Flowers T. J., Colmer T. D. (2008). Salinity tolerance in halophytes. New Phytol. 179, 945–963. doi: 10.1111/j.1469-8137.2008.02531.x. CrossRef. Google Scholar.

22. Frede K., Baldermann S. (2022). Accumulation of carotenoids in brassica rapa ssp. chinensis by a high proportion of blue in the light spectrum. Photochem. Photobiol. Sci. doi: 10.1007/s43630-022-00270-8. CrossRef. Google Scholar.

23. Frede K., Ebert F., Kipp A. P., Schwerdtle T., Baldermann S. (2017). Lutein activates the transcription factor Nrf2 in human retinal pigment epithelial cells. J. Agric. Food Chem. 65, 5944–5952. doi: 10.1021/acs.jafc.7b01929. CrossRef. Google Scholar.

24. Frede K., Schreiner M., Baldermann S. (2019). Light quality-induced changes of carotenoid composition in pak choi brassica rapa ssp. chinensis. J. Photochem. Photobiol. B 193, 18–30. doi: 10.1016/j.jphotobiol.2019.02.001. CrossRef. Google Scholar.

25. Frede K., Schreiner M., Zrenner R., Graefe J., Baldermann S. (2018). Carotenoid biosynthesis of pak choi (Brassica rapa ssp. chinensis) sprouts grown under different light-emitting diodes during the diurnal course. Photochem. Photobiol. Sci. 17, 1289–1300. doi: 10.1039/c8pp00136g. CrossRef. Google Scholar.

26. Gilmore A. M. (2001). Xanthophyll cycle-dependent nonphotochemical quenching in photosystem II: Mechanistic insights gained from Arabidopsis thaliana l. mutants that lack violaxanthin deepoxidase activity and/or lutein. Photosyn. Res. 67, 89–101. doi: 10.1023/A:1010657000548. CrossRef. Google Scholar.

27. Gleick P. H. (1993). Water in crisis: A guide to the world's fresh water resources (Oxford Univ Pr: New York). Google Scholar.

28. Glenn E. P., O'Leary J. W. (1984). Relationship between salt accumulation and water content of dicotyledonous halophytes. Plant Cell Environ. 7, 253–261. doi: 10.1111/1365-3040.ep11589448. CrossRef. Google Scholar.

29. Golldack D., Li C., Mohan H., Probst N. (2014). Tolerance to drought and salt stress in plants: Unraveling the signaling networks. Front. Plant Sci. 5, 151. doi: 10.3389/fpls.2014.00151. CrossRef. Google Scholar.

30. Hasanuzzaman M., Bhuyan M., Parvin K., Bhuiyan T. F., Anee T. I., Nahar K., et al. (2020). Regulation of ROS metabolism in plants under environmental stress: A review of recent experimental evidence. Int. J. Mol. Sci. 21. doi: 10.3390/ijms21228695. CrossRef. Google Scholar.

31. Hasanuzzaman M., Nahar K., Alam M. M., Bhowmik P. C., Hossain M. A., Rahman M. M., et al. (2014). Potential use of halophytes to remediate saline soils. Biomed. Res. Int. 2014, 589341. doi: 10.1155/2014/589341. CrossRef. Google Scholar.

32. He Q., Silliman B. R., Cui B. (2017). Incorporating thresholds into understanding salinity tolerance: A study using salt-tolerant plants in salt marshes. Ecol. Evol. 7, 6326–6333. doi: 10.1002/ece3.3209. CrossRef. Google Scholar.

33. Heinze M., Hanschen F. S., Wiesner-Reinhold M., Baldermann S., Grafe J., Schreiner M., et al. (2018). Effects of developmental stages and reduced UVB and low UV conditions on plant secondary metabolite profiles in pak choi (Brassica rapa subsp. chinensis). J. Agric. Food Chem. 66, 1678–1692. doi: 10.1021/acs.jafc.7b03996. CrossRef. Google Scholar.

34. Hernandez Velasco M. (2021). Enabling year-round cultivation in the nordics-agrivoltaics and adaptive LED lighting control of daily light integral. Agriculture 11, 1255. doi: 10.3390/agriculture11121255. CrossRef. Google Scholar.

35. Hideg E., Barta C., Kálai T., Vass I., Hideg K., Asada K. (2002). Detection of singlet oxygen and superoxide with fluorescent sensors in leaves under stress by photoinhibition or UV radiation. Plant Cell Physiol. 43, 1154–1164. doi: 10.1093/pcp/pcf145. CrossRef. Google Scholar.

36. Jin W., Lopez F. D., Heuvelink E., Marcelis L. F. M. (2022). Light use efficiency of lettuce cultivation in vertical farms compared with greenhouse and field. Food Energy Secur. 12, e391. doi: 10.1002/fes3.391. CrossRef. Google Scholar.

37. Julkowska M. M., Testerink C. (2015). Tuning plant signaling and growth to survive salt. Trends Plant Sci. 20, 586–594. doi: 10.1016/j.tplants.2015.06.008. CrossRef. Google Scholar.

38. Kachout S. S., Mansoura B. A., Jaffel K., Leclerc J. C., Rejeb M. N., Ouerghi Z. (2009). The effect of salinity on the growth of the halophyte Atriplex hortensis (Chenopodiaceae). Appl. Ecol. Environ. Res. 7, 319–332. doi: 10.15666/aeer/0704_319332. CrossRef. Google Scholar.

39. Kami C., Lorrain S., Hornitschek P., Fankhauser C. (2010). Light-regulated plant growth and development. Curr. Top. Dev. Biol. 91, 29–66. doi: 10.1016/S0070-2153(10)91002-8. CrossRef. Google Scholar.

40. Karimi S. M., Freund M., Wager B. M., Knoblauch M., Fromm J. M., Mueller H., et al. (2021). Under salt stress guard cells rewire ion transport and abscisic acid signaling. New Phytol. 231, 1040–1055. doi: 10.1111/nph.17376. CrossRef. Google Scholar.

41. Kim H.-J., Fonseca J. M., Choi J.-H., Kubota C., Kwon D. Y. (2008). Salt in irrigation water affects the nutritional and visual properties of romaine lettuce (Lactuca sativa l.). J. Agric. Food Chem. 56, 3772–3776. doi: 10.1021/jf0733719. CrossRef. Google Scholar.

42. Kim S., Lee E.-Y., Hillman P. F., Ko J., Yang I., Nam S.-J. (2021). Chemical structure and biological activities of secondary metabolites from Salicornia europaea l. Molecules 26: 2252. doi: 10.3390/molecules26082252. CrossRef. Google Scholar.

43. Ko D., Helariutta Y. (2017). Shoot-root communication in flowering plants. Curr. Biol. 27, R973–R978. doi: 10.1016/j.cub.2017.06.054. CrossRef. Google Scholar.

44. Korczynski P. C., Logan J., Faust J. E. (2002). Mapping monthly distribution of daily light integrals across the contiguous united states. Horttechnology 12, 12–16. doi: 10.21273/HORTTECH.12.1.12. CrossRef. Google Scholar.

45. Ladeiro B. (2012). Saline agriculture in the 21st century: Using salt contaminated resources to cope food requirements. J. Bot. 2012. doi: 10.1155/2012/310705. CrossRef. Google Scholar.

46. Lado J., Cronje P., Alquézar B., Page A., Manzi M., Gómez-Cadenas A., et al. (2015). Fruit shading enhances peel color, carotenes accumulation and chromoplast differentiation in red grapefruit. Physiol. Plant 154, 469–484. doi: 10.1111/ppl.12332. CrossRef. Google Scholar.

47. Lv S., Jiang P., Chen X., Fan P., Wang X., Li Y. (2012). Multiple compartmentalization of sodium conferred salt tolerance in Salicornia europaea. Plant Physiol. Biochem. 51, 47–52. doi: 10.1016/j.plaphy.2011.10.015. CrossRef. Google Scholar.

48. Maina S., Ryu D. H., Cho J. Y., Jung D. S., Park J. E., Nho C. W., et al. (2021). Exposure to salinity and light spectra regulates glucosinolates, phenolics, and antioxidant capacity of Brassica carinata l. microgreens. Antioxidants 10. doi: 10.3390/antiox10081183. CrossRef. Google Scholar.

49. Metselaar E. V. K. (2013). Modelling of soil salinity and halophyte crop production. Environ. Exp. Bot. 92, 186–196. doi: 10.1016/j.envexpbot.2012.10.004. CrossRef. Google Scholar.

50. Naznin M. T., Lefsrud M., Gravel V., Azad M. O. K. (2019). Blue light added with red LEDs enhance growth characteristics, pigments content, and antioxidant capacity in lettuce, spinach, kale, basil, and sweet pepper in a controlled environment. Plants 8. doi: 10.3390/plants8040093. CrossRef. Google Scholar.

51. Norton S. C. (2021). Commercial feasibility of indoor saltwater agriculture using saliconia europaea (Charleston, USA: College of Charleston). Google Scholar.

52. Pizarro L., Stange C. (2009). Light-dependent regulation of carotenoid biosynthesis in plants. Cienc. Investig. Agrar. 36, 143–162. doi: 10.4067/S0718-16202009000200001. CrossRef. Google Scholar.

53. Schirmer U., Breckle S.-W. (1982). "The role of bladders for salt removal in some chenopodiaceae (mainly atriplex species)," in Contributions to the ecology of halophytes. Eds. Sen D. N., Rajpurohit K. S. (Dordrecht: Springer Netherlands). Google Scholar.

54. Shavrukov Y. (2012). Salt stress or salt shock: Which genes are we studying? J. Exp. Bot. 64, 119–127. doi: 10.1093/jxb/ers316. CrossRef. Google Scholar.

55. Simkin A. J., Zhu C., Kuntz M., Sandmann G. (2003). Light-dark regulation of carotenoid biosynthesis in pepper (Capsicum annuum) leaves. J. Plant Physiol. 160, 439–443. doi: 10.1078/0176-1617-00871. CrossRef. Google Scholar.

56. Soltabayeva A., Ongaltay A., Omondi J. O., Srivastava S. (2021). Morphological, physiological and molecular markers for salt-stressed plants. Plants 10, 243. doi: 10.3390/plants10020243. CrossRef. Google Scholar.

57. Song J., Wang B. (2014). Using euhalophytes to understand salt tolerance and to develop saline agriculture: Suaeda salsa as a promising model. Ann. Bot. 115, 541–553. doi: 10.1093/aob/mcu194. CrossRef. Google Scholar.

58. Swain M. (2022). "Vertical farming trends and challenges: A new age of agriculture using IoT and machine learning," in Internet Of things for agriculture 4.0: Impact and challenges (CRC Press). Google Scholar.

59. Tanaka R., Tanaka A. (2011). Chlorophyll cycle regulates the construction and destruction of the light-harvesting complexes. Biochim. Biophys. Acta Bioenerg. 1807, 968–976. doi: 10.1016/j.bbabio.2011.01.002. CrossRef. Google Scholar.

60. Trebst A. (2003). Function of β-carotene and tocopherol in photosystem II. Z. für Naturforschung C 58, 609–620. doi: 10.1515/znc-2003-9-1001. CrossRef. Google Scholar.

61. Tuteja N. (2007). Abscisic acid and abiotic stress signaling. Plant Signal. Behav. 2, 135–138. doi: 10.4161/psb.2.3.4156. CrossRef. Google Scholar.

62. van Delden S. H., Sharathkumar M., Butturini M., Graamans L. J. A., Heuvelink E., Kacira M., et al. (2021). Current status and future challenges in implementing and upscaling vertical farming systems. Nat. Food 2, 944–956. doi: 10.1038/s43016-021-00402-w. CrossRef. Google Scholar.

63. Ventura Y., Sagi M. (2013). Halophyte crop cultivation: The case for Salicornia and Sarcocornia. Environ. Exp. Bot. 92, 144–153. doi: 10.1016/j.envexpbot.2012.07.010. CrossRef. Google Scholar.

64. Wiesner-Reinhold M., Dutra G. J. V., Herz C., Tran H. T. T., Baldermann S., Neugart S., et al. (2021). Subsequent treatment of leafy vegetables with low doses of UVB-radiation does not provoke cytotoxicity, genotoxicity, or oxidative stress in a human liver cell model. Food Biosci. 43, 101327. doi: 10.1016/j.fbio.2021.101327. CrossRef. Google Scholar.

65. Wilson C., Lesch S. M., Grieve C. M. (2000). Growth stage modulates salinity tolerance of new zealand spinach (Tetragonia tetragonioides, pall.) and red orach (Atriplex hortensis l.). Ann. Bot. 85, 501–509. doi: 10.1006/anbo.1999.1086. CrossRef. Google Scholar.

66. Yuan F., Leng B., Wang B. (2016). Progress in studying salt secretion from the salt glands in recretohalophytes: How do plants secrete salt? Front. Plant Sci. 7. doi: 10.3389/fpls.2016.00977. CrossRef. Google Scholar.

67. Zhang J., Jia W., Yang J., Ismail A. M. (2006). Role of ABA in integrating plant responses to drought and salt stresses. Field Crops Res. 97, 111–119. doi: 10.1016/j.fcr.2005.08.018. CrossRef. Google Scholar.

68. Zhu J.-K. (2002). Salt and drought stress signal transduction in plants. Annu. Rev. Plant Biol. 53, 247–273. doi: 10.1146/annurev.arplant.53.091401.143329. CrossRef. Google Scholar.

Fitzner M, Schreiner M and Baldermann S (2023) The interaction of salinity and light regime modulates photosynthetic pigment content in edible halophytes in greenhouse and indoor farming. Front. Plant Sci. 14:1105162. doi: 10.3389/fpls.2023.1105162

Перевод статьи «The interaction of salinity and light regime modulates photosynthetic pigment content in edible halophytes in greenhouse and indoor farming» авторов Fitzner M, Schreiner M and Baldermann S., оригинал доступен по ссылке. Лицензия: CC BY. Изменения: переведено на русский язык