Эпидемиология бактериальных болезней тюрбо в Китае в период с октября 2016 по декабрь 2019 года

Тюрбо (Scophthalmus maximus) является важной промысловой рыбой в Китае, которая может поражаться рядом бактериальных патогенов, что приводит к значительным экономическим потерям. В данном исследовании мы в течение трёх лет изучали эпидемиологию бактериальных болезней тюрбо в основных районах аквакультуры Китая. Всего было исследовано 155 случаев заболеваний с участием 446 больных рыб, при этом доминирующие бактериальные патогены были выделены в 137 случаях (от 344 рыб). Таким образом, бактерии представляют собой основную угрозу для выращивания тюрбо в Китае.

Edwardsiella piscicida являлась основным патогеном, выделенным в качестве доминирующей колонии в 62 случаях (40,00%) от 151 рыбы (33,85%). Aeromonas salmonicida была выделена в 57 случаях (36,77%) от 116 рыб (26,01%). Vibrio anguillarum была выделена в девяти случаях (5,81%), а Streptococcus parauberis — в пяти случаях (3,23%). Photobacterium damselae и Mycobacterium marinum также были выделены от одной или двух больных рыб. Другие виды Vibrio были выделены в 15 случаях (9,68%). В 13 случаях были выделены два вида патогенов, и в одном случае — три вида (E. piscicida, A. salmonicida и S. parauberis). В 19 случаях бактерии выделены не были.

На основе ежегодного анализа заболеваний мы обнаружили, что доля инфекций, вызванных E. piscicida, в общем числе случаев значительно снизилась, что, вероятно, связано с вакцинацией аттенуированной вакциной, проведённой в 2018 году. Также была определена устойчивость к антибиотикам штаммов E. piscicida, выделенных в городе Вэйфан. Мы обнаружили, что устойчивость к цефтриаксону, доксициклину и SMZ/TMP значительно возросла в период с октября 2016 по июнь 2018 года, и все изоляты E. piscicida проявляли устойчивость к SMZ/TMP в июне 2018 года. Эти результаты указывают на то, что E. piscicida является основной угрозой для аквакультуры тюрбо в Китае, а аттенуированная вакцина против E. piscicida обеспечивает эффективную защиту. Применение антибиотиков может быстро вызывать развитие устойчивости. Таким образом, разработка вакцин является важной задачей для устойчивого развития выращивания тюрбо в будущем.

Тюрбо (Scophthalmus maximus), которое культивируется в провинциях Ляонин, Шаньдун, Хэбэй и Цзянсу, является важной промысловой рыбой и лидером индустриальной аквакультуры в Китае. Учитывая рост объёмов производства и плотности посадки, болезни рыб стали ограничивающим фактором для выращивания тюрбо, что приводит к значительным экономическим потерям. Согласно Китайскому статистическому ежегоднику рыболовства, в 2019 году насчитывалось 480,84 млн молоди камбаловых (главным образом тюрбо), однако в 2020 году было произведено только 110,984 тыс. тонн камбаловых. Товарный размер камбаловых составляет около 500 г, таким образом, 480,84 млн особей молоди обеспечивают более 200 тыс. тонн рыбы. До товарного размера вырастает только половина камбаловых, что свидетельствует о возможной серьёзной заболеваемости в аквакультуре тюрбо.

В настоящее время в Китае зарегистрировано несколько патогенов тюрбо, включая Vibrio anguillarum (Zou и др., 2004), V. harveyi (Fan и др., 2005), V. alginolyticus (Zhang и др., 2006), Edwardsiella piscicida (Li и др., 2006), Aeromonas salmonicida (Lv и др., 2009), Mycobacterium marinum (Li и др., 2019), Streptococcus parauberis (Gao и др., 2021), иридовирус (Shi и др., 2005) и скутикоцилиат (Wang и др., 2005). Разнообразие патогенов увеличивает сложность контроля заболеваний в аквакультуре тюрбо. Вакцинация показала себя как эффективный метод борьбы с болезнями рыб и широко используется у Salmo salar (Adams, 2019), однако в Китае одобрены только две моновалентные вакцины для тюрбо (E. piscicida в 2015 г. и V. anguillarum в 2019 г.), которые редко применялись до 2018 года. Большинство вакцин для S. salar являются мультивалентными, что обеспечивает защиту рыб от различных заболеваний одной дозой.

Эпидемиологическое исследование имеет важное значение для разработки вакцин, особенно мультивалентных. В данном исследовании мы сосредоточились на эпидемиологии бактериальных болезней тюрбо в Китае в период с октября 2016 по декабрь 2019 года. Всего было исследовано и проанализировано 155 случаев с 446 больными особями тюрбо для определения основных патогенов. В этом исследовании также тестировали устойчивость к антибиотикам у E. piscicida, выделенных в городе Вэйфан. Данное исследование может предоставить важную информацию для контроля заболеваний тюрбо, а также некоторые данные по устойчивости к противомикробным препаратам.

2.1 Больная рыба и выделение бактерий

Образцы больного тюрбо были собраны с ферм по выращиванию тюрбо, расположенных в основных районах аквакультуры в 8 городах провинций Ляонин, Шаньдун и Цзянсу, как показано на Рисунке 1, на которые приходится 96,77% производства в Китае. Отбирали агонирующую рыбу или рыбу, погибшую не более шести часов назад; печень, селезёнку и почки собирали и культивировали на средах мозг-сердечный инфузионный бульон (BHI), 2216e и триптиказо-соевый агар (TSA) при 20°C. Если во внутренних органах обнаруживались узелки, образец также культивировали на среде Middlebrook 7H10 с добавлением 10% OADC. Если на чашках наблюдались многочисленные однородные колонии, их очищали. Выделенные изоляты хранили при −80°C в глицерине.

Рисунок 1 Распределение ферм, с которых были взяты образцы.

2.2 Идентификация бактерий

Изоляты идентифицировали с помощью секвенирования гена 16S рРНК. Гены 16S рРНК амплифицировали с использованием праймеров 27F (5-AGAGTTGATCTGGCTCAG-3) и 1492R (5-TACGGCTACCTTGTTACGACTT-3) (Lane и др., 1991). Продукты ПЦР секвенировали и анализировали с помощью Basic Local Alignment Search Tool (BLAST) в GenBank, EzTaxon и Mega 5 для идентификации видов. Выделенные штаммы Vibrio spp. проверяли по гену empA с использованием праймеров empAF (5′-CAGGCTCGCAGTATTGTGC-3′) и empAR (5′-CGTCACCAGAATTCGCATC-3′) для идентификации V. anguillarum (Xiao и др., 2009).

2.3 Устойчивость к антибиотикам

Устойчивость к шести видам антибиотиков (цефтриаксон, доксициклин, офлоксацин, флорфеникол, энрофлоксацин и SMZ/TMP) у штаммов E. piscicida, выделенных в городе Вэйфан в период с октября 2016 по июнь 2018 года, определяли с помощью метода K-B, как описано ранее (Wang и др., 2021). Кратко: клинические изоляты E. piscicida культивировали в TSB, доводили до концентрации 10⁸ КОЕ/мл и наносили на чашки с TSA. На чашки помещали диски с различными антибиотиками. Чашки инкубировали при 28°C в течение 24 ч и измеряли устойчивость к антибиотикам. Эксперимент проводили в трёх повторностях, результаты выражены как среднее ± стандартное отклонение. Статистические различия между группами проверяли методом LSD Дункана (p < 0,05).

3.1 Анализ бактериальных болезней

С октября 2016 по декабрь 2019 года было исследовано 155 случаев с участием 446 особей тюрбо (Таблица S1). Доминирующие однородные колонии были получены в 137 случаях с участием 344 рыб. Изоляты были идентифицированы с помощью анализа гена 16S рРНК и перечислены в Таблице 1. Смешанных инфекций у одной рыбы не наблюдалось.

Таблица 1 Патогены, выделенные от тюрбо в 2016–2019 гг. (количество рыб).

Согласно нашим результатам, патогены были выделены в 137 из 155 случаев (88,39%), что указывает на то, что бактериальные инфекции были основной причиной заболеваний в аквакультуре тюрбо в 2016–2019 гг. Инфекция Edwardsiella piscicida была обнаружена в 62 случаях, что составило 40,00% от всех исследований (Таблица 2). Инфекция Aeromonas salmonicida была обнаружена в 57 случаях (36,77%). В 5,81% случаев на фермах были обнаружены как E. piscicida, так и A. salmonicida. В нашем предыдущем исследовании мы обнаружили, что хроническая инфекция A. salmonicida, вызывающая кожные узелки на глазной стороне тюрбо (Coscelli и др., 2014), может способствовать инфицированию E. piscicida (Yan и др., 2021). Хотя смешанных инфекций у одной рыбы не наблюдалось, мы предполагаем, что некоторые рыбы, у которых была обнаружена инфекция E. piscicida, могли иметь хроническую инфекцию A. salmonicida, которая не выявляется бактериологическим методом (Coscelli и др., 2014). Эти результаты указывают на то, что инфекции E. piscicida и A. salmonicida, которые были обнаружены в 70,97% из 155 случаев, представляют серьёзную угрозу для аквакультуры тюрбо. Как A. salmonicida, так и E. piscicida являются традиционными патогенами в аквакультуре, о которых сообщалось как о возбудителях заболеваний рыб (Stéphanie и др., 2014; Cao и др., 2021). Живая вакцина против E. piscicida была одобрена в Китае в 2015 году, и мы также разработали вакцину против A. salmonicida subsp. masoucida для тюрбо в нашем предыдущем исследовании (Yan и др., 2021). Учитывая, что в Китае нет коммерческой вакцины против A. salmonicida для тюрбо, коммерциализация такой вакцины крайне необходима.

Таблица 2 Патогены, выделенные от тюрбо в 2016–2019 гг. (количество случаев).

Vibrio anguillarum на протяжении многих лет описывается как важный патоген тюрбо (Austin и Austin, 2007). В данном исследовании V. anguillarum была обнаружена только в девяти случаях. Исходя из нашего опыта, инфекции V. anguillarum у тюрбо гораздо легче контролировать с помощью дезинфицирующих средств и антибиотиков, чем другие патогены. Другие виды Vibrio также были обнаружены в нашем исследовании, но с более низкой частотой вспышек и не могли быть идентифицированы с помощью секвенирования гена 16S рРНК.

Инфекции Mycobacterium marinum были обнаружены в двух случаях при температуре воды выше 20°C. Поскольку в Китае тюрбо культивируют с использованием подземной морской воды, температура воды в основных районах выращивания обычно составляет < 20°C. Поэтому инфекции M. marinum встречаются только в южных районах с более высокими температурами.

Инфекция Streptococcus parauberis не была обнаружена в нашем предыдущем 10-летнем исследовании (Lan и др., 2020) и не сообщалось о выделении этого патогена от рыб в Китае до 2019 года от тюрбо (Gao и др., 2021). В текущем исследовании было обнаружено пять случаев инфекции S. parauberis, что составило 3,23% от общего числа случаев. Интересно, что S. parauberis от тюрбо был идентифицирован как серотип III, что отличается от штаммов, выделенных от камбалы в Южной Корее и Японии, но сходно с патогенами от тюрбо в Испании и полосатого окуня в США (Gao и др., 2021). Учитывая, что импорт тюрбо исключён из списка китайской таможни уже 10 лет, происхождение S. parauberis может быть связано с импортом пресноводной рыбы.

Инфекции, вызванные двумя видами патогенов, были обнаружены в 12 случаях, в основном вызванные E. piscicida и A. salmonicida. Инфекция тремя видами патогенов наблюдалась в одном случае в городе Яньтай, где были выделены E. piscicida, A. salmonicida и S. parauberis. Бактериальные инфекции не были обнаружены в 16 случаях, что может свидетельствовать о вирусных или паразитарных инфекциях, либо о других причинах (Рисунок 2).

Рисунок 2 Процентное соотношение патогенов, выделенных в случаях на фермах по выращиванию тюрбо в 2016–2019 гг.

Аналогичные результаты были получены при анализе количества больной рыбы. В данном исследовании было проанализировано 446 больных особей тюрбо. Согласно бактериологическому анализу, 151 больная рыба была инфицирована E. piscicida, что представляет собой основную угрозу — 33,86%. Инфекции A. salmonicida были обнаружены у 116 рыб (26,01%). Эти результаты показывают, что более 50% заболеваний вызваны E. piscicida и A. salmonicida. Инфекции V. anguillarum были обнаружены у 29 рыб (6,50%), а инфекции S. parauberis — у девяти рыб (2,02%). У 102 рыб (22,87%) не было выделено доминирующих бактерий, что выше доли случаев на фермах. Мы предполагаем, что некоторые из заболевших рыб могли быть подвержены воздействию средств контроля болезней, например, антибиотиков или дезинфицирующих средств. Во время вспышек заболеваний фермеры могут использовать антибиотики или дезинфицирующие средства, которые могут быть токсичны для рыб (Таблица 1; Рисунок 3).

Рисунок 3 Процентное соотношение патогенов, выделенных от тюрбо в 2016–2019 гг.

В этом исследовании также были проанализированы эпидемиологические данные по разным годам. Поскольку исследование проводилось с октября 2016 года, данные за 2016 и 2017 годы были объединены. При рассмотрении E. piscicida было отмечено очень интересное снижение. По сравнению с 2016–2017 гг. (48,39%) и 2018 г. (51,02%), уровень инфицирования E. piscicida в 2019 году составил всего 24,18%, что примерно вдвое меньше, чем в предыдущие два года (Рисунок 4). Те же результаты были получены при анализе количества больной рыбы. Инфекции Edwardsiella piscicida поражали 44,95% больной рыбы в 2016–2017 гг., 48,78% в 2018 г., но только 19,63% в 2019 г. (Рисунок 5). В 2018 году аттенуированная вакцина против E. piscicida стала широко использоваться в племенных хозяйствах методом погружения, и большинство ферм, включённых в исследование, получали вакцинированную молодь тюрбо. Мы отследили партию вакцинированной молоди тюрбо через 4 месяца после вакцинации на 11 фермах, и ни одна из этих рыб не была инфицирована E. piscicida, в то время как невакцинированные рыбы из других партий на тех же фермах болели эдвардсиеллёзом. Эти результаты показывают, что аттенуированная вакцина против E. piscicida является эффективным способом предотвращения инфекции E. piscicida, даже при применении методом погружения.

Рисунок 4 Сравнение этиологии болезней в случаях на фермах по выращиванию тюрбо в 2016–2019 гг.

Рисунок 5 Сравнение количества больных особей тюрбо в 2016–2019 гг.

Инфекция Aeromonas salmonicida, являющаяся второй по значимости угрозой для аквакультуры тюрбо в Китае, поражала 35,48% случаев в 2016–2017 гг., 28,57% в 2018 г. и 35,16% в 2019 г. (Рисунок 4). По количеству больной рыбы инфекция A. salmonicida поражала 22,02% в 2016–2017 гг., 29,27% в 2018 г. и 26,17% в 2019 г. (Рисунок 5). Уровень инфекций A. salmonicida существенно не изменился и был ниже уровня инфекций E. piscicida в 2016–2017 гг. и 2018 г., но превышал его в 2019 г. Учитывая потери, вызванные инфекцией A. salmonicida, вакцина против этого патогена крайне необходима.

Уровень инфекции V. anguillarum также вырос с 3,23% случаев в 2016–2017 гг. до 7,69% случаев в 2019 г., и с 4,59% больной рыбы в 2016–2017 гг. до 9,81% больной рыбы в 2019 г. Рост уровня инфекции V. anguillarum мог быть вызван снижением инфекций E. piscicida. Вспышки эдвардсиеллёза и вибриоза обычно происходят летом при высокой температуре. Инфекции E. piscicida были предотвращены вакцинацией, в то время как Vibrio spp., возможно, получили большую вероятность инфицировать рыбу.

3.2 Симптомы и опыт эпидемий

В этом исследовании мы обнаружили, что инфекция E. piscicida обычно возникает при температуре воды выше 16°C и поражает рыб всех размеров (от молоди до товарной рыбы). Эдвардсиеллёз редко встречался при температуре воды ниже 14°C. Асцит является основным симптомом эдвардсиеллёза, но наблюдается не у всех больных рыб. На ранней стадии инфекции E. piscicida наблюдаются геморрагии во рту, глазах и голове, а также может обнаруживаться гной в глазах (Рисунки 6A–C). У молоди или рыб, культивируемых при температуре около 20°C, при инфекциях E. piscicida может наблюдаться тяжёлая септицемия, вызывающая геморрагии в брюшной полости рыб, что сходно с вибриозом и приводит к огромным потерям за короткий период.

Рисунок 6 Симптомы больной рыбы. (A, B, C) — тюрбо, инфицированное Aeromonas salmonicida, с симптомами кожных узелков ((A); Wang и др., 2020), геморрагии в брюшной полости и гниение плавников (B), геморрагия во рту (C); (D, E, F) — тюрбо, инфицированное Edwardsiella piscicida, с симптомами асцита (D), выпадения прямой кишки (E) и бледной печени (F); (G) — тюрбо, инфицированное Vibrio anguillarum, с гниением хвоста и плавников; (H) — тюрбо, инфицированное Mycobacterium marinum, с почечными гранулёмами (Li и др., 2019); (I) — тюрбо, инфицированное Streptococcus parauberis, с двусторонним экзофтальмом и гноем в глазах и гноем в плавниках (Gao и др., 2021). Красные стрелки указывают на типичные симптомы.

Инфекция Aeromonas salmonicida обычно возникает зимой, когда температура воды ниже 16°C, особенно ниже 14°C. Для рыб всех размеров основным симптомом инфекции A. salmonicida была геморрагия во рту (Рисунки 6D–F). У товарной рыбы наблюдались кожные узелки у рыб, инфицированных A. salmonicida, что может быть вызвано хронической инфекцией (Coscelli и др., 2014), особенно при температуре воды ниже 10°C зимой на северо-востоке Китая. В ходе исследования мы обнаружили, что смертность, связанная с инфекцией A. salmonicida, обычно ниже, чем при E. piscicida. Однако кожные узелки на поверхности рыбы снижают коммерческую ценность тюрбо примерно на 50%. Мы разработали инактивированную вакцину, которая обеспечивает защиту тюрбо от A. salmonicida в течение 24 недель (Yan и др., 2021). Коммерциализация вакцины против A. salmonicida является нашей следующей задачей.

Вибриоз, являющийся традиционным заболеванием в аквакультуре, также был обнаружен в ходе нашего исследования, но в гораздо меньшей степени, чем инфекции E. piscicida и A. salmonicida. Низкая температура воды при выращивании тюрбо может снижать заболеваемость вибриозом. Вибриоз обычно возникал у молоди тюрбо летом при температуре воды выше 18°C, с геморрагиями в плавниках и брюшной полости (Рисунок 6G). Патогены включали V. anguillarum и другие виды Vibrio, которые не удалось идентифицировать с помощью секвенирования гена 16S рРНК. Культуральный менеджмент также является важным фактором вибриоза. В ходе исследования мы обнаружили, что вибриоз обычно возникал на небольших фермах с меньшим водообменом или содержанием растворённого кислорода. В 2019 году, с уменьшением эдвардсиеллёза, уровень вибриоза вырос. Мы предполагаем, что вибриоз мог маскироваться высоковирулентными патогенами, такими как E. piscicida и A. salmonicida. Если эти патогены будут предотвращены с помощью вакцин или других специальных методов лечения, вибриоз может стать доминирующим заболеванием в аквакультуре тюрбо.

Инфекция Streptococcus parauberis не сообщалась в Китае до 2021 года. Выделенные изоляты были классифицированы как серотип III на основе анализа гена cps (Gao и др., 2021). Больная рыба демонстрировала геморрагии и гной в плавниках, двусторонний экзофтальм с геморрагией и гной в глазах (Рисунок 6H). Инфекция S. parauberis может встречаться у рыб всех размеров, включая товарную рыбу. Обычно ежедневная смертность рыб, инфицированных S. parauberis, была невысокой, но могла длиться месяцами с высокими кумулятивными потерями. Инфекции S. parauberis впервые наблюдались в провинции Шаньдун в 2019 году, и мы также обнаружили инфекции S. parauberis в Ляонине зимой 2020 года при температуре воды ниже 10°C. Симптомы тюрбо, инфицированного M. marinum, показаны на Рисунке 6I.

3.3 Устойчивость к антибиотикам у E. piscicida, выделенных в Вэйфане

Устойчивость к антибиотикам штаммов E. piscicida, выделенных в городе Вэйфан с октября 2016 по июнь 2018 года, оценивали с использованием цефтриаксона, доксициклина, офлоксацина, флорфеникола, энрофлоксацина и SMZ/TMP (Рисунок 7). Устойчивость к цефтриаксону, доксициклину, офлоксацину и SMZ/TMP значительно возросла в период с октября 2016 по июнь 2018 года (p < 0,05). Все изоляты E. piscicida с марта 2018 года проявляли полную устойчивость к SMZ/TMP. Эдвардсиеллёз стал основной угрозой в этом районе с 2016 года, и ветеринарная аптека в этом районе продавала антибиотики в соответствии с нашими результатами. Фермы, с которых мы брали образцы, были клиентами этой аптеки. Таким образом, наши результаты могли отражать взаимосвязь между применением антибиотиков и устойчивостью патогенов. SMZ/TMP является самым дешёвым антибиотиком и широко использовался с 2016 года. Длительное применение SMZ/TMP может приводить к значительной устойчивости к антибиотикам.

Рисунок 7 Устойчивость к антибиотикам штаммов Edwardsiella piscicida, выделенных в городе Вэйфан с октября 2016 по июнь 2018 года. a, b: Различные буквы указывают на значимые различия между группами (P < 0,05).

В этом исследовании мы обнаружили, что бактерии по-прежнему являются основными патогенами, влияющими на аквакультуру тюрбо в Китае, причём E. piscicida и A. salmonicida наносят значительный ущерб по сравнению с другими патогенами, составляя примерно 70%. Мы также обнаружили, что живая вакцина против E. piscicida значительно снижает долю эдвардсиеллёза в производстве. Антибиотики могут контролировать болезнь только в течение короткого периода, но приводят к устойчивости к антибиотикам. На основе наших результатов мы предполагаем, что мультивалентная вакцина, обеспечивающая защиту от E. piscicida, A. salmonicida, V. anguillarum и S. parauberis, должна быть эффективным путём для устойчивого развития аквакультуры тюрбо в Китае.

Дополнительные материалы к этой статье доступны онлайн по ссылке: https://www.frontiersin.org/articles/10.3389/fmars.2023.1145083/full#supplementary-material

1.    Adams A. (2019). Progress, challenges and opportunities in fish vaccine development. Fish Shellfish Immunol. 90, 210–214. doi: 10.1016/j.fsi.2019.04.066. CrossRef. Google Scholar.

2.    Austin B., Austin D. (2007). Characteristics of the pathogens: Gram-negative bacteria, in Bacterial fish pathogens. springer praxis books (Dordrecht: Springer). Google Scholar.

3.    Cao M., Yan X., Li Q., Fu Q., Yang N., Song L., et al. (2021). Genome-wide identification and analysis of NOD-like receptors and their potential roles in response to Edwardsiella tarda infection in black rockfish (Sebastes schlegelii). Aquaculture 541. doi: 10.1016/J.AQUACULTURE.2021.736803. CrossRef. Google Scholar.

4.    Coscelli G. A., Bermúdez R., Silva A. R. S., Ocenda M. V. R., Quiroga M. I. (2014). Granulomatous dermatitis in turbot (Scophthalmus maximus l.) associated with natural Aeromonas salmonicida subsp. salmonicida infection. Aquaculture 428-429, 111–116. doi: 10.1016/j.aquaculture.2014.02.038. CrossRef. Google Scholar.

5.    Fan W. H., Huang J., Wang X. H., Shi C. Y., Liu L. (2005). Identification and phylogenetic study of pathogenic bacteria causing ulcer disease of cultured turbot (Scophthalmus maximus). Acta Microbiologica Sinica. 45 (5), 665–670. doi: 10.3321/j.issn:0001-6209.2005.05.002. CrossRef. Google Scholar.

6.    Gao Y., Liu Y. K., Wang P. M., Mo Z. L., Li J., Liu S. L. (2021). Isolation, identification and vaccine development of serotype III Streptococcus parauberis in turbot (Scophthalmus maximus) in China. Aquaculture 538, 736525. doi: 10.1016/j.aquaculture.2021.736525. CrossRef. Google Scholar.

7.    Lan X., Li J., Li G. Y., Xiao P., Mo Z. L. (2020). Sequencing and phylogenetic analysis of the 16S rRNA genes of bacterial strains isolated from diseased flatfish. Prog. In Fishery Sci. 41, 142–150. doi: 10.19663/j.issn2095-9869.20190128001. CrossRef. Google Scholar.

8.    Lane D., Stackebrant E., Goodfellow M. (1991). Nucleic acid techniques in bacterial systematics (New York: John Wiley & Sons), 115–175. Google Scholar.

9.    Li J., Liu Y. K., Bai L., Chen S. Q., Yan Y. W., Mo Z. L. (2019). Isolation and identification of Mycobacterium marinum associated with splenic and renal granuloma disease of cultured turbot (Scophthalmus maximus). Prog. In Fishery Sci. 40, 195–199. doi: 10.19663/j.issn2095-9869.20180721001. CrossRef. Google Scholar.

10. Li Y., Yan X. H., Chen J. X., Wang Y. G., Li Q. F. (2006). Studies on the characteristics of pathogenic Edwardsiella tarda isolated from diseased Scophthalmus maximus. Periodical Ocean Univ. China. 4, 649–654. doi: 10.3969/j.issn.1672-5174.2006.04.028. CrossRef. Google Scholar.

11. Lv J. C., Zhang X. H., Wang Y., Han Y., Liu Y. (2009). Isolation and identification of bacterial pathogen: Aeromonas salmonicida subsp. achromogenes in cultured turbot and histopathological study. Periodical Ocean Univ. China. 39 (1), 97–101. doi: 10.3969/j.issn.1672-5174.2009.01.011. CrossRef. Google Scholar.

12. Shi C. Y., Wang Y. G., Qin L., Zhang Z., Yang B., Yang S. L. (2005). Investigation of pathogen and epidemiology of a novel disease, 'Viral reddish body syndrome', among farmed Scophthalmus maximus in China. Mar. Fisheries Reseaech. 1, 1–6. doi: 10.3969/j.issn.1000-7075.2005.01.001. CrossRef. Google Scholar.

13. Stéphanie D. D., Katherine H. T., Mélanie V. T., Andrée L., Steve J. C. (2014). Virulence, genomic features, and plasticity of Aeromonas salmonicida subsp. salmonicida, the causative agent of fish furunculosis. Veterinary Microbiol. 169 (1-2), 1–7. doi: 10.1016/j.vetmic.2013.06.025. CrossRef. Google Scholar.

14. Wang Y. G., Chen J. J., Qin L. (2005). Mesanphrys carcini causing severe scuticociliatosis in farmed turbot Scophthalmus maximus in China. J. of Fishery Sci. of China. 5, 594–601. doi: 10.3321/j.issn:1005-8737.2005.05.011. CrossRef. Google Scholar.

15. Wang D., Gong C., Gu H., Huang H., Xian J., Hu Y. (2021). Bicistronic operon YhaO-YhaM contributes to antibiotic resistance and virulence of pathogen Edwardsiella piscicida. Aquaculture 541, 736849. doi: 10.1016/j.aquaculture.2021.736849. CrossRef. Google Scholar.

16. Wang P., Li J., He T. T., Li N. N., Mo Z. L., Nie P., et al. (2020). Pathogenic characterization of Aeromonas salmonicida subsp. masoucida turbot isolate from China. J. Fish Diseases. 43 (10), 1145–1154. doi: 10.1111/jfd.13224. CrossRef. Google Scholar.

17. Xiao P., Mo Z. L., Mao Y. X., Wang C. L., Zou Y. X., Li J. (2009). Detection of Vibrio anguillarum by PCR amplification of the empA gene. J. fish Dis. 32 (3), 293–296. doi: 10.1111/j.1365-2761.2008.00984.x. CrossRef. Google Scholar.

18. Yan Y. W., Liu Y. K., Mo Z. L., Li J., Liu S. L., Gao Y., et al. (2021). Development of Aeromonas salmonicida subsp. masoucida vaccine in turbot and evaluation of protection efficacy under field conditions. Aquaculture 544. doi: 10.1016/J.AQUACULTURE.2021.737035. CrossRef. Google Scholar.

19. Zhang W. N., Zhou L., Xing J., Zhan W. B. (2006). Isolation and identification of pathogen SR1 associated with swollen abdomen of cultured turbot (Scophthalmus maximus). J. of Fishery of Sci. of China. 3, 77–82. doi: 10.3321/j.issn:1005-8737.2006.04.015. CrossRef. Google Scholar.

20. Zou Y. X., Zhang P. J., Mo Z. L., Liu T., Xu Y. L. (2004). Isolation and identification of the pathogenic bacteria from turbot and the cloning, mutation, expression of hemolysin gene of Vibrio anguillarum. High Technol. Letters. 14 (4), 89–93. doi: 10.3321/j.issn:1002-0470.2004.04.019. CrossRef. Google Scholar.

Gao Y, Wang Q, Liu Y, Ma Y, Jin H, Liu J, Wang H, Yan Y and Li J (2023) Epidemiology of turbot bacterial diseases in China between October 2016 and December 2019. Front. Mar. Sci. 10:1145083. doi: 10.3389/fmars.2023.1145083

Перевод статьи «Epidemiology of turbot bacterial diseases in China between October 2016 and December 2019» авторов Gao Y, Wang Q, Liu Y, Ma Y, Jin H, Liu J, Wang H, Yan Y and Li J., оригинал доступен по ссылке. Лицензия: CC BY. Изменения: переведено на русский язык

Фото: wikipedia