Что думают насекомые о вашем вине? Как методы выращивания винограда меняют жизнь в почве

Для смягчения пагубного воздействия интенсивного сельского хозяйства на климат, биоразнообразие и экосистемные услуги необходимо внедрять альтернативные методы ведения хозяйства. Органическое и биодинамическое земледелие — это экологически безопасные практики, которые постепенно вытесняют традиционное сельское хозяйство. Хотя потенциальные преимущества органического земледелия перед традиционным для биоразнообразия изучались неоднократно, влияние биодинамического земледелия на биоразнообразие остаётся недостаточно изученным. Мы исследовали воздействие этих трёх основных режимов управления хозяйством и их взаимодействие с покровом наземной растительности на сообщества беспозвоночных на виноградниках на юго-западе Швейцарии.

Беспозвоночных отбирали трижды в течение вегетационного сезона 2016 года, уделяя особое внимание обитающим на поверхности почвы (ловушки Барбера) и эпифитным (кошение энтомологическим сачком) беспозвоночным, а их численность моделировали с учётом единичного, аддитивного и интерактивного влияния режима управления и покрова наземной растительности. В целом органические и, в меньшей степени, биодинамические виноградники обеспечивали более благоприятные условия для численности беспозвоночных, чем традиционные виноградники. С одной стороны, для эпифитных беспозвоночных наблюдалось значимое взаимодействие между режимом управления и покровом наземной растительности: положительный линейный рост численности в органических виноградниках, положительная криволинейная зависимость в биодинамических, но отрицательная криволинейная реакция на растительный покров в традиционных виноградниках. На численность обитающих на поверхности почвы беспозвоночных влиял главным образом сам режим управления, то есть без какого-либо взаимодействия с характеристиками наземной растительности, что приводило к значительно более высокой численности в органических виноградниках по сравнению с традиционными, тогда как биодинамические не отличались от двух других режимов. Мы интерпретируем эти закономерности следующим образом: органическое производство винограда предлагает более подходящие условия среды обитания для беспозвоночных благодаря пространственно более неоднородному, но также реже нарушаемому (по сравнению с биодинамическим управлением) или уничтожаемому (по сравнению с традиционным) покрову наземной растительности, что согласуется с предсказаниями гипотезы промежуточного нарушения. Биодинамический и традиционный режимы управления виноградниками часто создают среду обитания, которая либо слишком минеральна (традиционный: наземная растительность в значительной степени устраняется), либо подвержена частым нарушениям почвы в результате вспашки (биодинамический). Мы приходим к выводу, что альтернативные методы ведения хозяйства действительно способствуют биоразнообразию в агроэкосистемах виноградников, особенно органическое управление.

Сельское хозяйство является одним из главных факторов нарушения климата и эрозии биоразнообразия (Rockström et al., 2009). Таким образом, для смягчения его воздействия необходимо разрабатывать и широко применять альтернативные практики управления вместо традиционного земледелия (Tscharntke et al., 2021), что отражено в ряде европейских стратегий для сельскохозяйственных угодий, таких как, например, новая Общая сельскохозяйственная политика (CAP) или Зелёная сделка ЕС, включая стратегию «от фермы до вилки», направленную на обеспечение того, чтобы к 2030 году 25% европейских сельскохозяйственных угодий были органическими. Большинство винодельческих регионов мира за последние десятилетия претерпели массовую интенсификацию методов ведения хозяйства, что привело к драматическому упрощению ландшафта, дополнительно усугубляя продолжающийся кризис биоразнообразия (Tscharntke et al., 2012; Maxwell et al., 2016). Однако в последнее время возникли тенденции к более экологичным режимам управления виноградниками, что привело к общему снижению применения пестицидов, сопровождаемому заметным ростом органического производства винограда (Provost and Pedneault, 2016).

Современные виноградники, как правило, возделываются в соответствии с тремя режимами управления: традиционным (C), органическим (O) или биодинамическим (BD). В традиционном производстве допускается использование химических веществ, таких как синтетические удобрения и пестициды. Чтобы снизить конкуренцию за воду и питательные вещества между виноградными лозами и наземной растительностью, традиционные виноградари используют гербициды — часто применяемые по всей производственной площади, — тогда как органические и биодинамические виноградари используют механические методы или, реже, выпас овец, лошадей или домашней птицы для удаления части слоя наземной растительности. Меньшее применение гербицидов приводит к более обильной наземной растительности на виноградниках, что благоприятствует более разнообразной флоре и энтомофауне (Winter et al., 2018; Bosco et al., 2019; Fried et al., 2019), с каскадными эффектами вплоть до позвоночных (Guyot et al., 2017; Bosco et al., 2020; Munoz-Saez et al., 2020; Petrescu Bakış et al., 2021) и для экосистемных услуг (Thomson and Hoffmann, 2009; Sanguankeo and León, 2011; Saenz-Romo et al., 2019). Помимо косвенных преимуществ, таких как увеличение наземной растительности благодаря меньшему применению гербицидов, основной причиной снижения биоразнообразия в традиционных системах земледелия являются прямые летальные или сублетальные эффекты агрохимикатов, которые воздействуют в частности на почвенное биоразнообразие (Karimi et al., 2020).

В целом органическое производство использует только натуральные фунгициды и удобрения (Lampkin, 1999; Caprio et al., 2015) и нацелено на достижение хорошо сбалансированной экосистемы (Provost and Pedneault, 2016). Биодинамическое производство можно рассматривать как форму органического производства, но всё хозяйство при этом дополнительно рассматривается как организм сам по себе, стремясь к замкнутым циклам питательных веществ (Vogt, 2007). Помимо органического управления, биодинамическое земледелие обычно включает ферментированный навоз и растительные препараты, которые вносятся в почву и на посевы для стимулирования круговорота питательных веществ в почве (Döring et al., 2015). Среди всех типов сельскохозяйственных культур, возделываемых во всём мире, именно в виноградарстве биодинамическое управление наиболее распространено (Phillips and Rodgriguez, 2006). Остаётся спорным, является ли биодинамическое возделывание более благоприятным для биоразнообразия, чем органическое земледелие (Turinek et al., 2009; Döring et al., 2015; Morrison-Whittle et al., 2017; Döring et al., 2019). Влияние биодинамического земледелия на биоразнообразие до сих пор исследовалось довольно редко, поскольку биодинамическое и органическое земледелие часто объединяются вместе при проведении сравнений модных методов ведения хозяйства с традиционным управлением (Döring et al., 2019). Например, лишь несколько исследований проверяли влияние традиционного и биодинамического управления на грибные сообщества (Morrison-Whittle et al., 2017) или органического и биодинамического управления на качество почвы и винограда (Carpenter-Boggs et al., 2000; Reeve et al., 2005), тогда как эффекты для надземного биоразнообразия остаются крайне малоизученными (Döring et al., 2019). С другой стороны, было показано, что органическое виноградарство оказывает благоприятное влияние на видовое богатство и численность многих таксонов, таких как птицы, насекомые, почвенные микроорганизмы и растения (например, Nascimbene et al., 2012; Caprio et al., 2015; Caprio and Rolando, 2017; Masoni et al., 2017; Puig-Montserrat et al., 2017; Karimi et al., 2020), при этом лишь единичные исследования не выявили каких-либо положительных эффектов на виноградниках (Bruggisser et al., 2010; Assandri et al., 2016). Такие негативные, смешанные или нейтральные эффекты органического управления часто объясняются маскирующими ландшафтными эффектами (например, через более сильное влияние ландшафтной неоднородности), которые выходят за рамки режима управления сельскохозяйственными угодьями на уровне участка (Hole et al., 2005).

В Швейцарии 30% виноградников расположены на юго-западе, в местах, освещённых солнцем, вдоль реки Рона, в кантоне Вале. Около 90% виноградников в этом регионе управляются в соответствии с протоколом интегрированного производства (IP) (далее именуемым традиционным режимом, поскольку в настоящее время это стало базовым стандартом ведения хозяйства), что привело к заметному сокращению использования синтетических пестицидов в недавнем прошлом. В Вале давняя тенденция к сокращению применения гербицидов привела к увеличению наземной растительности на виноградниках в целом. Однако, поскольку reliance на гербициды не запрещена явно в традиционном режиме, более 70% виноградников Вале всё ещё имеют очень оголённый вид, то есть в основном лишены какой-либо наземной растительности (Bosco et al., 2018). Остальные 30% имеют частичный или полный покров наземной растительности, что является результатом сокращённого использования или полного отказа от гербицидов, из которых около 25% следуют органическому и менее 5% — биодинамическому протоколу производства.

На органических и биодинамических виноградниках переменная доля земли обычно покрыта растительностью: фактически, сокращение или удаление наземной растительности допускается только механически или посредством выпаса, и обычно в каждом втором междурядье при этих двух режимах управления. Однако существуют тонкие различия в том, как органическое и биодинамическое земледелие управляют покровом наземной растительности. На органических виноградниках наземную растительность обычно скашивают 2-3 раза в год, чаще под рядом лоз, чем в междурядье, и очень редко вспахивают, поскольку нет необходимости вмешательства в почву. Напротив, биодинамическое управление часто включает вспашку из-за требования специального внесения навоза, при этом операции обычно проводятся 3-4 раза в год. В результате органические виноградники предлагают неоднородное, но временно более статичное расположение микроместообитаний наземной растительности, тогда как биодинамические виноградники подвергаются более радикальному нарушению их слоя наземной растительности, что приводит к потенциально пространственно менее неоднородной и более статичной совокупности микроместообитаний. Рассмотренные с точки зрения предсказаний гипотезы промежуточного нарушения, которая утверждает, что биоразнообразие достигает пика при промежуточном уровне нарушения среды обитания (Norris and Kogan, 2000; Mackey and Currie, 2001; Sanguankeo and León, 2011), эти три режима управления позволяют сделать прогнозы для закономерностей биоразнообразия на традиционных, органических и биодинамических виноградниках. Фактически традиционное управление влечёт за собой серьёзное экологическое нарушение на виноградниках из-за полного и почти постоянного устранения растительности на поверхности земли путём применения гербицидов; биодинамическое характеризуется довольно высоким уровнем нарушения (частые операции вспашки), хотя и позволяет развиваться покрову наземной растительности; наконец, органическое управление вмешивается менее радикально и реже в покров наземной растительности виноградников, обычно представляя промежуточное экологическое нарушение (Рисунок 1).

Рисунок 1  Схематическое представление гипотетических уровней нарушения почвы и наземной растительности в зависимости от режима управления (то есть традиционный — серый; органический — зелёный; биодинамический — тёмно-зелёный) и примеры фотографий для трёх режимов управления. Сверху: большое количество оголённой земли из-за применения гербицидов характеризует традиционные виноградники. В середине: органические виноградники характеризуются структурно сложным и разнообразным по видам растений слоем наземной растительности, в данном случае покрывающим 100% поверхности. Снизу: крайний случай биодинамического управления, где каждое второе междурядье было недавно вспахано. ("(C) C. Pfammatter").

В этом исследовании мы измеряли фауну беспозвоночных, населяющую швейцарские виноградники, характеризующиеся тремя различными режимами управления, при этом учитывая условия наземной растительности — это для того, чтобы расшифровать потенциальные взаимодействия с режимом ведения хозяйства. Мы предсказали, что: i) общая численность беспозвоночных выше на органических и биодинамических виноградниках по сравнению с традиционными (гипотеза H1); ii) численность беспозвоночных выше на органических, чем на биодинамических виноградниках, в соответствии с предсказаниями гипотезы промежуточного нарушения (H2); iii) взаимосвязь между покровом наземной растительности и численностью беспозвоночных зависит от лежащего в основе режима управления (H3); и iv) различные таксоны беспозвоночных демонстрируют контрастные, группоспецифичные реакции на режим управления и покров наземной растительности (H4). Таким образом, нашей общей целью было проверить, приносят ли новые альтернативные сельскохозяйственные практики, такие как биодинамическое земледелие, пользу биоразнообразию виноградников, тогда как более конкретная цель состояла в том, чтобы выработать научно обоснованные рекомендации для более дружественного к биоразнообразию управления виноградниками.

Район исследования и план отбора проб

Это исследование было проведено в 2016 году на виноградниках верхней долины Роны, охватывая площадь около 50 км2, между коммунами Зальгеш (46°18′N, 7°34′E) и Фюлли (46°08′N, 7°07′E), кантон Вале, юго-западная Швейцария. Виноградники Вале расположены в основном на крутых, часто традиционно террасированных, обращённых на юг склонах до 900 м над уровнем моря и на пологих склонах рядом с равниной (Arlettaz et al., 2012). Эти виноградники произрастают на различных типах почв и служат средой обитания для довольно разнообразных редких и специализированных видов растений и животных (Sierro and Arlettaz, 2003). Мы отобрали 35 виноградных полей (Дополнительный материал Таблица S1), которые можно было однозначно отнести к трём различным режимам управления: традиционный (N=14), органический (N=12) и биодинамическое производство (N=9). Объём выборки для последней категории был ограничен редкостью этого режима управления в районе исследования. В пределах каждого режима управления мы отбирали поля вдоль градиента от 0 до 100% покрова наземной растительности (Дополнительный материал Рисунок S5A), который измерялся путём визуальной оценки среднего покрытия наземной растительностью (%) для всего поля (следуя Bosco et al., 2019). Среднее ± SD покрытие наземной растительностью составило 32,7 ± 21,2%, 55,3 ± 25,8% и 58,9 ± 23,9% для традиционных, органических и биодинамических полей соответственно, что привело к значительной разнице между O-C (p<0,001) и BD-C (p<0,001) (однофакторный дисперсионный анализ). Чтобы избежать пространственной кластеризации виноградников с данным режимом управления, виноградные поля отбирались стратифицированным случайным образом, чтобы обеспечить сбалансированное пространственное распределение по всей области исследования. Однако, учитывая ограниченную доступность виноградников с биодинамическим управлением, эти поля были более сгруппированы, чем традиционные и органические виноградники (см. Дополнительный материал Рисунок S1).

Отбор проб беспозвоночных

Мы использовали два различных метода отбора проб для регистрации либо эпифитных беспозвоночных, отобранных с помощью кошения энтомологическим сачком, либо обитающих на поверхности почвы таксонов членистоногих, которые отбирались с помощью ловушек Барбера. Мы отбирали пробы в течение трёх сессий в 2016 году, при продолжительности открытия ловушек Барбера одна неделя на сессию (ранняя весна: май, неделя 19/20; поздняя весна: июнь, неделя 25/26 и лето: август, неделя 31/32).

Кошение энтомологическим сачком проводилось вдоль трансекты, проходящей в междурядье рядом с одним из трёх мест расположения ловушек Барбера. В случае виноградников, засаженных растительностью только в каждом втором междурядье, мы отбирали пробы в засаженном растительностью междурядье. Сачок перемещали на 20 шагов с одним взмахом на шаг, при этом, чтобы избежать возможных краевых эффектов, мы начинали кошение в пяти шагах от края виноградника (Bruggisser et al., 2010). Кошение энтомологическим сачком проводилось также три раза, по одному разу в течение каждой сессии отлова ловушками Барбера, и только в солнечные дни с отсутствием или низкой скоростью ветра. Для отлова ловушками Барбера мы размещали три ловушки в трёх разных рядах на каждом виноградном поле с расстоянием не менее 5 м между ловушками и расстоянием не менее 10 м до края виноградного поля. Ловушки размещались на краю междурядий, чтобы избежать разрушения машинами для скашивания в случае проведения операций через междурядье в течение периодов отбора проб. Ловушки Барбера представляли собой пластиковые стаканы диаметром 9 см, глубиной 11,5 см и объёмом 0,5 л. Каждая ловушка заполнялась смесью воды и пропиленгликоля в соотношении 1:1, которая служила консервирующей жидкостью, будучи безвредной для окружающей среды (Woodcock, 2005). Добавлялась капля моющего средства для снижения поверхностного натяжения раствора.

Образцы из ловушек Барбера и от кошения энтомологическим сачком хранились в 98% этаноле в пластиковых трубках до идентификации в лаборатории. Все беспозвоночные, кроме муравьёв — из-за их потенциально сильно скученной численности, связанной с близлежащими колониями, — были подсчитаны и идентифицированы до уровня отряда. Для отряда Hemiptera мы идентифицировали каждый экземпляр до уровня подотряда, различая цикадок (Auchenorrhyncha), тлей (Sternorrhyncha) и клопов (Heteroptera), и далее обобщая отряды и подотряды как «группы». Средний процент покрытия наземной растительностью на виноградное поле оценивался в каждую сессию отбора проб (то есть три отдельных измерения на поле).

Статистические анализы

Данные ловушек Барбера и кошения энтомологическим сачком анализировались отдельно, при этом для обоих наборов данных было по три повторных измерения для всех 35 полей отбора проб, что дало 105 наблюдений на набор данных. Из общего числа 315 ловушек Барбера 18 были, к сожалению, разрушены или удалены. Три ловушки Барбера на поле были объединены для получения усреднённых значений численности на виноградное поле. Поля с отсутствующими ловушками (< 3 ловушек) и те, где были пойманы мыши или ящерицы, были исключены из-за потенциального привлечения членистоногих-падальщиков, что дало итоговое общее количество 93 наблюдения для отлова ловушками Барбера (см. Дополнительный материал Таблица S2 для полного списка объёмов выборки на сессию). Численность беспозвоночных была логарифмически преобразована для соответствия линейным смешанным моделям с гауссовым распределением с использованием R-пакета lme4 (Bates, 2015). Мы включили координаты полей отбора проб в качестве случайного эффекта (фактор с 35 уровнями), чтобы учесть потенциальную пространственную автокорреляцию близлежащих ловушек и повторных отборов проб. Основываясь на наших гипотезах, мы использовали три различных подхода к моделированию. (1) Первая модель включала только фактор управления (три уровня) в качестве фиксированного эффекта, чтобы проверить различия между режимами управления (H1 и H2; см. Введение). (2) Чтобы проверить третью гипотезу, мы подобрали аддитивную модель, включающую управление и покров наземной растительности в качестве фиксированных эффектов, а также интерактивную модель, включающую термин управление*растительность. Для покрова наземной растительности второй полиномиальный порядок всегда включался в модели, учитывая известную криволинейную реакцию, выявленную в нескольких исследованиях выбора местообитаний птицами, населяющими виноградники (например, Arlettaz et al., 2012; Guyot et al., 2017; Maurer et al., 2020). Допущения модели, такие как нормальность остатков и гомогенность дисперсии, визуально проверялись с использованием check_model из R-пакета performance (Lüdecke et al., 2021). Веса AIC и условный R2 были рассчитаны, а постхок-сравнения Тьюки для эффектов трёх режимов управления были вычислены с использованием функции glht из R-пакета multcomp (Hothorn et al., 2008). Все анализы выполнялись с использованием R версии 3.6.2 (R Core Team, 2020).

Индикаторный анализ

Наконец, мы провели индикаторные анализы, чтобы проверить, могут ли определённые группы беспозвоночных быть специфически связаны с одним из режимов управления (H4), используя функцию multipatt из R-пакета indicspecies (Cáceres and Legendre, 2009). Кроме того, категоризировав покров наземной растительности на четыре класса плотности (оголённый: 0-20%, промежуточный: 21-40%, высокий: 41-60%, очень высокий: >60% покрытия), мы исследовали связи между группами беспозвоночных и покровом наземной растительности. Индикаторное значение (IndVal), варьирующееся от 0 до 1, было рассчитано для каждой группы, при этом максимальное значение 1 приписывалось группе, обнаруженной на всех участках класса.

Численность беспозвоночных

Из образцов кошения энтомологическим сачком (эпифитные беспозвоночные) было подсчитано в общей сложности 8’286 беспозвоночных, с диапазоном от 4 до 430 и средним значением 79,67 ± 73,7 (SD) экземпляров на виноградное поле (для специфических по режиму управления средних значений см. Дополнительный материал Таблица S3). Среди них было идентифицировано 11 групп, включая категории «прочие» (неидентифицированные таксоны, встречающиеся лишь маргинально) и «личинки» (личинки некоторых таксонов часто выглядят похоже и поэтому были сгруппированы вместе). Diptera (24%), Auchenorrhyncha (20%) и Heteroptera (14%) были наиболее многочисленными группами со средними числами экземпляров (± SD) 19,23 ± 18,1, 15,87 ± 18,6, 11,16 ± 17,4 на виноградник соответственно (Дополнительный материал Рисунок S2A).

Из ловушек Барбера (обитающие на поверхности почвы беспозвоночные) было зарегистрировано в общей сложности 21’750 беспозвоночных, с диапазоном от 74 до 555 и средним значением 233,87 ± 100,5 экземпляров на виноградник. Было распознано шестнадцать групп, плюс «прочие» и «личинки», при этом Coleoptera (23%), Diptera (17%) и Araneae (15%) были наиболее многочисленными (средняя ± SD численность = 52,98 ± 33,8, 39,74 ± 33,8, 35,51 ± 25,9 соответственно; Дополнительный материал Рисунок S2B).

Различия между режимами ведения хозяйства

Для образцов кошения энтомологическим сачком численность беспозвоночных была значительно выше на органических и биодинамических виноградниках по сравнению с традиционными, без значительной разницы между органическими и биодинамическими полями, хотя первые показали более высокие средние показатели, чем последние (постхок-тест Тьюки, O-C: z=3,576, p=0,001; BD-C: z=2,811, p=0,014; BD-O: z=-0,468, p=0,886; Таблица 1A и Рисунок 2A).

Таблица 1  Оценки трёх различных моделей (A): только режим управления; (B): режим управления + покров наземной растительности; (C): режим управления*покров наземной растительности) для численности беспозвоночных в отношении метода отбора проб.

Значимые и маргинально значимые (p<0,1) значения представлены жирным шрифтом, при этом наилучшие по эффективности модели (AICw) в рамках данного метода отбора проб (кошение энтомологическим сачком: эпифитные беспозвоночные; отлов ловушками Барбера: обитающие на поверхности почвы беспозвоночные) также представлены жирным шрифтом. Для фактора управления традиционный всегда служил референтным уровнем.

Рисунок 2  Различия в численности беспозвоночных из (A) образцов кошения энтомологическим сачком (представленных двукрылыми) и (B) образцов ловушек Барбера (представленных жуками) в отношении режима управления. На графике представлены основанные на модели прогнозы, где прямоугольники показывают средние оценки, а вертикальные линии — 95% доверительные интервалы. Звёздочки указывают на значимость p-значений (**p<0,01; *p<0,05), ns — незначимо.

В образцах ловушек Барбера численность беспозвоночных также показала значительные различия между органическими и традиционными полями, тогда как статистически значимых различий между биодинамическими и традиционными или биодинамическими и органическими полями не было (постхок-тест Тьюки, O-C: z=2,629, p=0,0232; BD-C: z=1,668, p=0,217; BD-O: z=-0,722, p=0,750; Таблицы 1A и Рисунок 2B).

Объединение режима управления и покрова наземной растительности

При включении покрова наземной растительности в моделирование численности беспозвоночных из кошения энтомологическим сачком значительная разница между органическими и традиционными полями сохранилась, но биодинамические больше не отличались от двух других режимов (постхок-тест Тьюки, O-C: z=2,403, p=0,0428; BD-C: z=1,354, p=0,365; BD-O: z=-0,879, p=0,653; Таблица 1B). Линейный член покрова наземной растительности показал сильное положительное влияние на число беспозвоночных на виноградное поле (Таблица 1B и Рисунок 3). Введение взаимодействия между режимом управления и покровом наземной растительности в модель привело к значительно различающимся эффектам покрова наземной растительности на органических и биодинамических виноградниках по сравнению с эффектами на традиционных виноградниках: положительный линейный рост на органических, выпуклая криволинейная зависимость на биодинамических, но вогнутая криволинейная реакция на традиционных виноградниках (Рисунок 4). Интерактивная модель показала лучшие результаты, чем простая и аддитивная модели, о чём свидетельствует её наименьшее значение AICc для численности из кошения энтомологическим сачком (Таблица 1A–C; выделено жирным шрифтом).

Рисунок 3  Эффекты покрова наземной растительности на численность беспозвоночных, полученные из аддитивной модели на основе образцов кошения энтомологическим сачком (эпифитные беспозвоночные, представленные двукрылыми). На графике представлены предсказанные моделью средние значения (сплошная линия), 95% доверительные интервалы (заштрихованная область) и исходные точки данных (серые точки).

Рисунок 4  Эффекты покрова наземной растительности на численность беспозвоночных, полученные из образцов кошения энтомологическим сачком (эпифитные беспозвоночные, представленные двукрылыми), модулированные режимом управления, показаны отдельно для (A) традиционного, (B) органического и (C) биодинамического управления. На графике представлены предсказанные оценки из члена взаимодействия со средними значениями (сплошные линии) и 95% доверительными интервалами (CI, заштрихованная область). Точки показывают исходные данные, при этом оси x были ограничены диапазонами значений покрытия наземной растительности для каждого режима управления (C: 0-80%; O: 10-100%; BD: 10-100%). Эффекты покрова наземной растительности на органических и биодинамических виноградниках значительно отличаются от эффектов на традиционных виноградниках. Большое перекрытие CI для органического и биодинамического управления означает отсутствие значимых эффектов между ними. Обратите внимание на особенно малые объёмы выборки для биодинамического управления при самых низких значениях (слева) градиента покрова наземной растительности и наоборот для традиционного при самых высоких значениях (справа) градиента.

В образцах ловушек Барбера покров наземной растительности не влиял на численность беспозвоночных в аддитивных моделях, тогда как органические виноградники вновь дали значительно более высокую численность по сравнению с традиционными виноградниками (Таблица 1B). В интерактивной модели мы не обнаружили статистической разницы в эффекте наземной растительности между тремя режимами управления (Таблица 1C).

Индикаторные анализы

Анализ данных кошения энтомологическим сачком установил, что было три группы беспозвоночных, связанных с органическим управлением (клопы, перепончатокрылые, двукрылые), и одна, связанная с биодинамическим управлением (пауки; Таблица 2). Что касается классов покрова наземной растительности, семь групп (перепончатокрылые, цикады, двукрылые, клопы, бабочки, пауки и личинки) были связаны с высоким наземным покровом (60-100%, Таблица 2).

Таблица 2  Вывод индикаторных анализов, показывающий только значимые связи, задаваемые индикаторными значениями (IndVal), варьирующимися от >0,5 до 1.

Управление относится либо к органическому, биодинамическому, либо традиционному виноградарству. Наземная растительность тестировалась для категорий оголённого (0-20%), промежуточного (21-40%), высокого (41-60%) и очень высокого (>60%) покрытия.

Анализ данных ловушек Барбера показал, что многоножки были связаны с традиционным управлением, тогда как Sternorrhyncha и равноногие были связаны с биодинамическим, и наконец цикады и двукрылые — с органическим земледелием (Таблица 2). Никаких индикаторов классов покрова растительности из данных ловушек Барбера не выявлено.

Это исследование демонстрирует, что существует большой потенциал для увеличения биоразнообразия на виноградниках в целом при условии применения альтернативных режимов ведения хозяйства взамен традиционного виноградарства. Фактически органическое и биодинамическое виноградарство предлагают гораздо более широкую палитру экологических ниш и, таким образом, гораздо больше ресурсов для развития разнообразных сообществ и обильных популяций флоры и фауны, в дополнение к преимуществам, вытекающим из снижения неблагоприятных токсикологических эффектов отсутствия или меньшего применения пестицидов по сравнению с традиционным земледелием. В конечном счёте, однако, многое, по-видимому, зависит от того, как управляется слой наземной растительности. Эти результаты указывают на существование специфических для режима управления взаимосвязей между данной мерой биоразнообразия (озеленением земли) и численностью беспозвоночных, подчёркивая необходимость учитывать режим сельскохозяйственного управления при предложении мер экологической ревитализации для виноградников.

Органическое управление обеспечивает лучшие условия для численности беспозвоночных

В соответствии с нашей первой гипотезой (H1) органическое управление способствует численности обитающих на поверхности почвы беспозвоночных на виноградниках, гораздо больше, чем традиционное земледелие, тогда как эпифитные беспозвоночные изобилуют как при органическом, так и при биодинамическом земледелии, будучи значительно менее многочисленными на традиционно возделываемых виноградниках. Общее положительное влияние органического земледелия на биоразнообразие было показано неоднократно (Puig-Montserrat et al., 2017; Barbaro et al., 2021; Tscharntke et al., 2021) и в основном связывалось с сокращённым применением пестицидов и их неблагоприятными эффектами на биоразнообразие, в частности на почвенные организмы (Nascimbene et al., 2012; Trivellone et al., 2012; Masoni et al., 2017; Karimi et al., 2020). Если органическое и биодинамическое управление, в отличие от традиционного земледелия, оба благоприятны для эпифитных беспозвоночных, то вероятно из-за увеличенного покрытия наземной растительностью и повышенной структурной сложности и разнообразия флоры (Roschewitz et al., 2005; Gabriel et al., 2006; Rundlöf et al., 2008). Если неоднородность местообитаний в целом является ключом к продвижению биоразнообразия сельскохозяйственных угодий в ландшафтном масштабе (Benton et al., 2003; Vickery and Arlettaz, 2012; Barbaro et al., 2021; Tscharntke et al., 2021), мы предоставляем здесь доказательства того, что она благоприятна также в масштабе поля.

Мы не обнаружили значительных различий между органическим и биодинамическим виноградарством как для эпифитных, так и для обитающих на поверхности почвы членистоногих, вопреки нашему прогнозу (H2), выведенному из гипотезы промежуточного нарушения. Мы также не обнаружили разницы в численности обитающих на поверхности почвы беспозвоночных между биодинамическими и традиционными виноградниками, что соответствовало бы этой гипотезе, учитывая, что эти два режима могут влечь за собой частые нарушения посредством вспашки (биодинамический) и интенсивного использования гербицидов (традиционный), оба из которых уничтожают наземную растительность на широкой доле поверхности виноградника (Mackey and Currie, 2001). Органическое управление управляет наземной растительностью в основном посредством операций скашивания и реже путём вспашки ограниченной доли земли, что приводит к разнообразной неоднородности местообитаний в малом пространственном масштабе, поскольку здесь нарушение не затрагивает всю поверхность почвы. Таким образом, оптимальные условия микроместообитаний для биоразнообразия могут быть достигнуты благодаря более поверхностному управлению почвой, которое типично характеризует органическое производство винограда, тогда как два других режима могут предоставлять микроместообитания, слишком однородные в пространстве и времени.

Управление наземной растительностью и режимы ведения хозяйства переплетены

Хотя мы обнаружили, что покров наземной растительности увеличивает популяции эпифитных беспозвоночных (но незначительно в отношении обитающих на поверхности почвы беспозвоночных), большая численность беспозвоночных на органических виноградниках по сравнению с традиционными сохранилась после учёта эффектов наземной растительности. Это ясно указывает на существование других лежащих в основе ко-факторов, помимо просто описанных выше эффектов нарушения почвы и наземной растительности. Ими, конечно, могут быть летальные или сублетальные эффекты агрохимикатов (Trivellone et al., 2012; Masoni et al., 2017; Karimi et al., 2020), которые главным образом зависят от режима управления, но также и более тонкие качественные различия в составе растительных сообществ, которые обычно сопровождают три режима управления (например, соотношение трав:злаков), и могут влечь за собой различные сложности структуры растительности и/или цветочных ресурсов (Puig-Montserrat et al., 2017; Winter et al., 2018). В целом, однако, положительное влияние увеличенного покрова наземной растительности подтверждает, что хороший полевой слой способствует не только общей численности беспозвоночных (Bosco et al., 2018; Bosco et al., 2019; Saenz-Romo et al., 2019) и их насекомоядных хищников (Arlettaz et al., 2012; Guyot et al., 2017; Bosco et al., 2019; Bosco et al., 2020), но также и ключевым поставщикам экосистемных услуг, таким как агенты биологического контроля вредителей (Thomson and Hoffmann, 2009; Saenz-Romo et al., 2019) и насекомые-опылители (Winter et al., 2018; Maurer et al., 2020).

Наилучшими по соответствию моделями для любых переменных отклика были интерактивные, со значительным взаимодействием между режимом управления и покровом наземной растительности для эпифитных беспозвоночных, что подтверждает нашу гипотезу H3. Для эпифитных членистоногих степень покрова наземной растительности вызывает простой положительный линейный эффект на органических, ∪-образный эффект на биодинамических и ∩-образный эффект на традиционных виноградниках. Эти различия в траекториях указывают на то, что увеличение озеленения земли само по себе не приводит к улучшению биоразнообразия в масштабе поля, но что необходимо учитывать лежащее в основе управление (включая как наземную растительность, так и химические вносимые вещества). Известно, что состав наземной растительности и подземного сообщества чувствителен не только к вызванным управлением изменениям в циклах углерода, азота и фосфора, отчасти из-за режима скашивания, но также к применению пестицидов (Reeve et al., 2005; Celette et al., 2009; Nascimbene et al., 2013; Fried et al., 2019; Karimi et al., 2020). Учитывая, что такие факторы значительно различаются между режимами управления, понятно, что закономерности биоразнообразия, наблюдаемые в нашем исследовании, варьируются между традиционным, органическим и биодинамическим управлением. В отличие от эпифитных беспозвоночных, обитающие на поверхности почвы беспозвоночные, по-видимому, не реагируют в подобной степени на покров наземной растительности, поскольку в аддитивных или интерактивных моделях почти не было различий. Таким образом, их численность, по-видимому, в основном определяется сельскохозяйственным режимом.

Индикаторные группы

Как и предполагалось (H4), различные группы беспозвоночных были специфически связаны с тремя режимами управления и с покрытием слоя наземной растительности. Среди эпифитных членистоногих клопы, перепончатокрылые и двукрылые были связаны с органическим земледелием, что указывает на то, что этот режим благоприятствует в частности видам-опылителям (Rundlöf et al., 2008). Неудивительно, что Araneae выступили в качестве индикаторной группы биодинамического управления; фактически регулярная вспашка создаёт очень минеральный субстрат, который обычно ценится пауками.

Среди обитающих на поверхности почвы беспозвоночных, с другой стороны, многоножки (Chilopoda) были связаны с традиционным управлением, соответствуя их экологии генералистских, свободно перемещающихся хищников, населяющих минеральные почвы и подстилку (Klarner et al., 2017). Подотряд Sternorrhyncha (в основном тли) и Isopoda были связаны с биодинамическим управлением, вероятно отражая двойные условия местообитаний, преобладающие на биодинамических полях: засаженные растительностью междурядья с обычно высокой растительностью, вероятно способствующие тлям, и вспаханные и/или мульчированные междурядья, благоприятствующие равноногим. Цикады и двукрылые были связаны с органическим земледелием, опять же вероятно из-за большей доступности цветочных ресурсов (двукрылые) и присутствия специфических видов растений-хозяев (цикады).

Это исследование не только предоставляет новые insights в последствия трёх доминирующих практик виноградарства для надземного животного биоразнообразия, но также является первым, насколько нам известно, которое сравнивает фауну членистоногих органического и биодинамического виноградарства. Вывод о том, что органическое управление, в ещё большей степени, чем биодинамическое, превосходит традиционное управление с точки зрения биоразнообразия, предоставляет новые аргументы в дебатах о том, какая практика ведения хозяйства наиболее благоприятна для баланса природы. Хотя наземная растительность, по-видимому, является ключевым фактором для повышения биоразнообразия, дополнительные лежащие в основе ко-факторы, связанные с тремя режимами управления, дополнительно способствуют формированию сообществ беспозвоночных виноградников. Однако наши результаты должны интерпретироваться с учётом конкретного контекста, поскольку мы не рассматривали более детальные различия между режимами управления, такие как состав и разнообразие растительности, точное управление почвой (например, интенсивность скашивания, вспашки или выпаса), количество применяемых пестицидов и годовые эффекты. Тем не менее, поскольку беспозвоночные составляют основной товар для многих позвоночных, расположенных выше по пищевой цепи, эти результаты имеют далеко идущие последствия для экологических функций, экосистемных услуг и предоставляют базовые рекомендации для экологически более устойчивого виноградарства в будущем. Заслуживает дальнейших исследований вопрос о том, можно ли обобщить эти выводы на другие типы агроэкосистем, другие организмы и другие пространственные масштабы.

Дополнительный материал к этой статье можно найти онлайн по адресу: https://www.frontiersin.org/articles/10.3389/fcosc.2022.837551/full#supplementary-material

Bosco L, Siegenthaler D, Ruzzante L, Jacot A and Arlettaz R (2022) Varying Responses of Invertebrates to Biodynamic, Organic and Conventional Viticulture. Front. Conserv. Sci. 3:837551. doi: 10.3389/fcosc.2022.837551

Перевод статьи «Varying Responses of Invertebrates to Biodynamic, Organic and Conventional Viticulture» авторов Bosco L, Siegenthaler D, Ruzzante L, Jacot A and Arlettaz R., оригинал доступен по ссылке. Лицензия: CC BY. Изменения: переведено на русский язык

Фото: Designed by Freepik